uafhængig Oprindelse af kvindelig penis og dens coevolution med mandlig vagina i huleinsekter (Psocodea: Prionoglarididae)

introduktion

debatten pågår om de evolutionære kræfter, der ligger til grund for ekstraordinært hurtig diversificering af kønsegenskaber hos dyr . Mandlig reproduktiv succes stiger med antallet af kammerater, mens Kvindelig kondition generelt ikke stiger med flere parringer, fordi den er begrænset af antallet af æg. Dermed, seksuel konflikt over parring kan forårsage seksuelt antagonistisk coevolution i kønsegenskaber mellem kønnene . Monteringsbevis viser, at mænd udvikler vedholdenhedstræk i deres kønsorganer, såsom klemmer og rygsøjler, der gør det muligt for dem at tvangsmæssigt parre sig med kvinder, mens kvinder udvikler træk til modstand eller tolerance, såsom anti-klemme fremspring og poser til at rumme rygsøjler, som en modtilpasning til at afbøde de mandlige pålagte omkostninger . Alternativt kan kvindelige kønsposer fungere for at give kvinden mulighed for at favorisere de mænd, der har mekanisk kompatible kønsorganer (kryptisk Kvindelig valg ).

sædoverførende strukturer har udviklet sig flere gange i dyreriget, men næsten altid hos mænd. Hunner af huleinsektslægten Neotrogla (Psocodea: Prinoglarididae: Sensibilibillini: figur 1a) besidder et penislignende organ, betegnet A gynosom (figur 1b-f). Dette organ bruges til at forankre mandlige vagina-lignende kønsorganer på en artsspecifik måde i lang tid (40-70 h i N. curvata), hvor voluminøs og sandsynligvis nærende sæd overføres til kvinden . Fordi de bor i tørre og oligotrofe huler, har hård konkurrence om sædgaver sandsynligvis vendt deres tilbøjelighed til flere parringer (omvendt retning af seksuel selektion). Blandt de tre kendte slægter af Sensibilibillini er en veludviklet Kvindelig penis også kendt i Afrotrogla (figur 1h), mens Sensibililla ikke har en sådan struktur (figur 1g) . Således giver medlemmerne af Sensibilibillini en usædvanlig sjælden mulighed for at studere den evolutionære oprindelse af dette nye penislignende organ og generaliteten af coevolutionære mønstre mellem mandlige og kvindelige kønsegenskaber.

Figur 1.

Figur 1. a) Neotrogla sp. i copula. (B) Terminal mave af N. curvata i copula. Kvindelige strukturer fremhæves med rødt. (c–l) morfologi af kvindelige (c–i,k) og mandlige (j,l) kønsorganer i Sensibilibillini, med homologiordningen angivet med farver. C, i–j) Neotrogla truncata. d) N. curvata. (e–F,k–l) N. aurora (bemærk at N. brasiliensis og N. sp. har også denne type kønsorganer). g) Sensitibilla Etosha. h) Afrotrogla oryks. Punkterede områder af illustrationer angiver membraner og andre er sclerit ((c–h): omtrent til skala). Pilespidser i (c–h) angiver åbningen af spermatekalkanalen, og pilespidser i (j) og (l) angiver tilstedeværelsen (fyldt) eller fraværet (Åben) af mandlige vaginale poser. (c–e) sidebillede; (f–i,k) ventralbillede; (j,l) dorsal visning.

i denne undersøgelse tilvejebringer vi den første molekylære fylogeni af Sensibilibillini baseret på seks genmarkører valgt fra både nukleare og mitokondrie genomer. Baseret på det estimerede træ diskuterer vi det coevolutionære mønster af kvindelige og mandlige kønsorganer.

materiale og metoder

hulepsocider med omvendte kønsorganer klassificeres under familien Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha). I denne undersøgelse blev alle generiske eller højere skatter af familien udtaget bortset fra slægten Speleopsocus, som kun er kendt fra en enkelt prøve. Neotrogla viser den mest detaljerede tilstand af den kvindelige penis,hvorfra alle fire navngivne arter plus en ubeskrevet art blev udtaget. Udgrupper blev udvalgt blandt alle underordninger af ‘Psocoptera’ (ikke-parasitisk Psocodea; elektronisk supplerende materiale, tabel S1). Nuclear 18S rRNA og histon 3 og mitokondrie 12S rRNA, 16S rRNA, COI og CytB gener blev anvendt. Træer blev estimeret ved den maksimale sandsynlighed og bayesiske metoder. Ancestral State rekonstruktion blev udført under parsimony og sandsynlighed modeller. For sandsynligheden ancestral state estimation, grenlængden af ML-træet blev estimeret igen under den molekylære urmodel. En detaljeret redegørelse for metoderne findes i det elektroniske supplerende materiale.

resultater og diskussion

i det nuværende træ dannede Sensibilibilla og Afrotrogla en klade, og Neotrogla blev placeret til sin søstergruppe (figur 2; elektronisk supplerende materiale, figurer S1 og S2). Sensitibilla og Afrotrogla er udbredt i det sydlige Afrika, mens Neotrogla er udbredt i Sydamerika . Derfor er resultatet rimeligt geografisk. I modsætning hertil kendes et veludviklet og fremspringende kvindeligt penislignende organ fra Afrotrogla og Neotrogla, hvorimod hunner af Sensitibilla kun har en lille sklerotiseret aksel nær åbningen af spermatekal kanalen, der mangler en fremspringende del (figur 1C–h). Dette indebærer, at den veludviklede kvindelige penis enten udviklede sig uafhængigt i Afrotrogla og Neotrogla eller reduceret sekundært i Sensibilla. Korreleret med udviklingen af den kvindelige penis blev der også påvist et fravær af den mandlige paramere (greb organ). Resultatet af den parsimoniske rekonstruktion var tvetydigt, men efter sandsynlighedskriterium blev ‘fravær af kvindelig penis (88,7%)’ og ’tilstedeværelse af mandlig paramere (84,6%)’ estimeret til at være mere sandsynligt som forfædres tilstande Sensitibillini (elektronisk supplerende materiale, tabel S2), der understøtter den uafhængige Oprindelse af den kvindelige penis og uafhængige coevolutionære tab af de mandlige paramerer (figur 2). De kvindelige peniser af Afrotrogla og Neotrogla er betydeligt forskellige morfologisk: Neotrogla er fuldt sclerotiseret apisk og har en oppustelig ballonlignende struktur basalt (figur 1C-f), og sidstnævnte fungerer som et anker under kopulation . I modsætning hertil er den kvindelige penis af Afrotrogla for det meste membranøs (og sandsynligvis oppustelig) apisk, og der observeres ingen basal oppustelig struktur . Derudover bærer Afrotroglas penis et par laterale skleritter,der ikke er homologe med nogen kvindelig penisstruktur af Neotrogla (figur 1C–f, h). Disse morfologiske forskelle forstærker den uafhængige oprindelseshypotese for deres kvindelige penis.

figur 2.

figur 2. Maksimal sandsynlighed træ (Troctomorpha og Psocomorpha udeladt fra figuren), med karaktertilstandsændringer estimeret af sandsynlighedsmodellen. Tal angiver bootstrap supportværdier / Bayesian posterior sandsynligheder. Se elektronisk supplerende materiale, figur S1 og S2 for detaljer. (Online version i farve.)

Evolution af en kvindelig penis er en usædvanlig sjælden begivenhed, selv blandt dyrene med omvendt retning af seksuel selektion . Ikke desto mindre viser vores resultater, at det er opstået to gange i denne lille gruppe af insekter. Ud over konkurrence om mandsdrevne sædgaver , nogle faktorer, der er unikke for biologien i Sensibilibillini , såsom ekstremt oligotrofiske hulemiljøer og udviklingen af et specialiseret sædopbevaringsorgan til samtidig at holde to sædgaver, kørte sandsynligvis udviklingen af den kvindelige penis. Derudover havde udviklingen af en lille penislignende struktur, som observeret i Sensibilibilla (figur 1e), sandsynligvis fungeret som en præadaptation. Den detaljerede kønsmorfologi og funktion af Afrotrogla og Sensibililla er stadig ukendt, og de fortjener yderligere undersøgelser.

som i tilfælde af dyr med den konventionelle retning af seksuel selektion, er genital coevolution ikke ligetil inden for Neotrogla. I de fleste arter har den basale membran af den kvindelige penis en dorsal og to laterale lobes, der bærer sclerotiserede rygsøjler (rød og grøn i figur 1D–f,k). Kvinder af N. curvata besidder et ekstra sæt rygsøjler på den ventrale side (lilla i figur 1D). I modsætning hertil er basalmembranen af N. truncata er dækket af små dentikler og har ingen lapper eller rygsøjler (figur 1C,i). Mandlige kønsorganer viser også tilsvarende mønstre: hanner af arten med spiny kvindelige peniser har vaginale poser til modtagelse af rygsøjlerne (figur 1L), mens hanner af N. truncata ikke har sådanne strukturer (figur 1j). Der er ikke påvist noget sårar i hanposerne . Det nuværende træ placeret N. truncata inden for arten med forankring af kvindelige rygsøjler og mandlige poser, hvilket antyder, at disse strukturer måske har udviklet sig uafhængigt eller kan have udviklet sig i deres fælles forfader og vendt tilbage til en simpel tilstand i N. truncata. Resultatet af den parsimonious rekonstruktion var tvetydigt, men efter sandsynlighedskriterium blev kvindelige penile spines og mandlige vaginale poser estimeret til at være plesiomorfier af Neotrogla (92,5% for begge: elektronisk supplerende materiale, tabel S2), hvilket tyder på coevolutionær sekundær reduktion af forankringsspidserne og poserne i N. truncata (figur 2).

Lignende de-eskalering er rapporteret for dyr med den konventionelle retning af seksuel selektion. I en Drosophila-art, der er endemisk for øbjerge, reduceres mandlige kønsorganer og de tilsvarende kvindelige kønsposer . I en dykkerbilleart, der er endemisk til en enkelt lille dam i Japan, er kvindelige greb mandlige ben lidt reduceret sammenlignet med tætte kongenere, parallelt med reduktionen af anti-greb setae på den kvindelige elytra . Selvom nøjagtige årsager er uklare for disse tilfælde, teorier forudsiger, at både samordnet eskalering og de-eskalering af tvangsmæssige og resistente træk forekommer afhængigt af balancen mellem fordelene ved tvang og dens omkostninger for tælleren køn . Blandt Neotrogla spp., N. truncata beboer især tørre huler, hvor der kun findes begrænsede potentielle byttedyr og rovdyrarter (elektronisk supplerende materiale, tabel S3). Lavere tætheder hos konspecifikke konkurrenter (hunner) og/eller rovdyr i ekstreme miljøer kan reducere risikoen for at parre par forstyrres og kan således slappe af selektionstrykket for sikker kompisholdning. Alternativt kan mandlig Neotrogla kontrollere overførslen af sæd og/eller næringsstoffer baseret på stimuli fra de udarbejdede kvindelige peniser (dvs .kryptisk ‘mandligt’ valg), hvis de afspejler Kvindelig kvalitet. Med muligvis mange uopdagede arter/populationer tilpasset hvert isoleret hulemiljø er akkumuleringer af grundlæggende biologiske data fra Neotrogla meget ønsket om at skelne mellem disse hypoteser.

datatilgængelighed

rå sekvensdata er tilgængelige fra GenBank (elektronisk supplerende materiale, tabel S1) og Neksus formateret justeret DNA-Matrice og maskeret fil til morfologiske udviklingsdata er tilgængelige fra FigShare .

forfatterens bidrag

K. Y. og Y. K. designet undersøgelsen. I. Y. og K. Y. gennemførte PCR og sekventering. K. Y. gennemførte fylogenetiske analyser og skøn over forfædres tilstand. K. Y., C. L. og Y. K. analyserede morfologi. R. L. F., K. Y. og Y. K. udførte feltarbejde. R. L. F. indhentede adfærds-og miljødata. K. Y. og Y. K. skrev det første udkast, og alle forfattere bidrog til det endelige manuskript. Alle forfattere accepterer at blive holdt ansvarlige for indholdet deri og godkende den endelige version af manuskriptet.

konkurrerende interesser

Vi erklærer, at vi ikke har nogen konkurrerende interesser.

Funding

denne undersøgelse blev finansieret af JSPS 15H04409 til K. Y. og Y. K.; Cnpk 304682/2014 – 4 til R. L. F.

anerkendelser

Vi takker Marconi Sousa-Silva for støtte i marken og Nico Schneider for at levere en værdifuld prøve.

fodnoter

elektronisk supplerende materiale er tilgængeligt online påhttps://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

Christ 2018 forfatteren(e)

udgivet af Royal Society. Alle rettigheder forbeholdes.

  • Brennan PL, Prum RO. 2015mekanismer og bevis for genital coevolution: rollerne for naturlig udvælgelse, kompisvalg og seksuel konflikt. Kold Forår Harb. Perspect. Biol. 7, a017749. (doi: 10.1101/cshperspect.a017749) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2005Sexual conflict. Princeton, NJ: Princeton University Press. Crossref, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2002Correlated evolution of male and female morphologies in water striders. Evolution 56, 936-947. (doi:10.1111/j.0014-3820.2002.tb01406.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rönn J, Katvala M, Arnqvist G. 2007Coevolution between harmful male genitalia and female resistance in seed beetles. Proc. Natl Acad. Sci. USA 104, 10 921-10 925. (doi: 10.1073 / pnas.0701170104) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Tatarnic NJ, Cassis G. 2010seksuel coevolution i den traumatisk inseminerende plante bug slægten Coridromius. J. Evol. Biol. 23, 1321-1326. (doi:10.1111/j.1420-9101.2010.01991.det er en af de mest populære måder at gøre det på. 2015. Kryptisk Kvindelig valg og andre typer af post-copulatory seksuel udvælgelse. I kryptisk Kvindelig valg i leddyr (eds Peretti AV, Aisenberg A), S.1-26. Cham, Sverige: Springer International Publishing. Crossref, Google Scholar
  • Yoshisava K, Ferreira RL, Kamimura Y, Lienhard C. 2014kvindelig penis, mandlig vagina og deres korrelerede udvikling i et hulinsekt. Curr. Biol. 24, 1006-1010. (doi: 10.1016 / j. cub.2014.03.022) Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • Lienhard C. 2000A ny slægt af Prionoglarididae fra en Namibisk hule (Insecta: Psocoptera). Pastor suisse. 107, 871-882. (doi: 10.5962 / bhl.del.80152) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Lienhard C. 2007beskrivelse af en ny afrikansk Slægt og en ny stamme af Speleketorinae (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Pastor suisse. 114, 441-469. (doi: 10.5962 / bhl.del.80399) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Lienhard C, holu Lira O, Grafitti G. 2010to nye grotte-bolig Prionoglarididae fra Danmark og Namibia (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha). Pastor suisse. 117, 185-197. (doi: 10.5962 / bhl.del.117780) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Lienhard C, Oliveira do Carmo T, Ferreira RL. 2010EN ny slægt af Sensibilibillini fra Brasilianske huler (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Pastor suisse. 117, 611-635. (doi: 10.5962 / bhl.del.117600) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2013EN ny art af Neotrogla fra Brasilianske huler (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Pastor suisse. 120, 3-12. ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2015anmeldelse af brasilianske hulepsocider af familierne Psyllipsocidae og Prionoglarididae (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha) med en nøgle til de sydamerikanske arter af disse familier. Pastor suisse. 122, 121-142. ISI, Google Scholar
  • Kamimura Y, Yoshisava K. 2017 køn rolle vending. I Encyclopedia of animal cognition and behavior (eds Vonk J, Shackelford TK). Berlin, Tyskland: Springer. Google Scholar
  • Kamimura Y. 2012korrelerede evolutionære ændringer i Drosophila kvindelige kønsorganer reducerer den mulige infektionsrisiko forårsaget af mandlig copulatorisk sår. Opfør dig ordentligt. Ecol. Sociobiol. 66, 1107-1114. (doi: 10.1007 / s00265-012-1361-0) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Bergsten J, Miller KB. 2007phylogeni af dykning biller afslører et coevolutionært våbenkapløb mellem kønnene. PLoS ONE 2, e522. (doi: 10.1371 / tidsskrift.pone.0000522) Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • Parker GA. 1979seksuel udvælgelse og seksuel konflikt. I seksuel selektion og reproduktiv konkurrence hos insekter (eds Blum MS, Blum NA), s.123-166. København: Academic Press. Google Scholar
  • Gavrilets s, Arnkvist G, Friberg U. 2001udviklingen af kvindelig kompis valg ved seksuel konflikt. Proc. R. Soc. Lond. B 268, 531-539. (doi: 10.1098 / rspb.2000.1382) Link, Isi, Google Scholar
  • Hayashi TI, Vose M, Gavrilets S. 2007genetisk differentiering ved seksuel konflikt. Evolution 61, 516-529. (doi: 10.1111 / j. 1558-5646.2007. 00059.Isi, Google Scholar
  • Reinhold K, Kurts J, Engvist L. 2002kryptisk mandligt valg: sædfordelingsstrategier, når Kvindelig kvalitet varierer. J. Evol. Biol. 15, 201-209. (doi:10.1046/j.1420-9101.2002.00390.C) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Yosha K, Ferreira RL, Yao I, Lienhard C, Kamimura Y. 2018datasets til molekylær fylogeni og kønsudvikling af Prionoglarididae (Insecta: Psocodea). Figshare (doi: 10.6084 / m9.figshare.6452816) Google Scholar

Skriv et svar

Din e-mailadresse vil ikke blive publiceret. Krævede felter er markeret med *