Unabhängige Ursprünge des weiblichen Penis und seiner Koevolution mit männlicher Vagina bei Höhleninsekten (Psocodea: Prionoglarididae)

Einleitung

Die Debatte über die evolutionären Kräfte, die der außerordentlich schnellen Diversifizierung der Geschlechtsmerkmale bei Tieren zugrunde liegen, ist im Gange . Der männliche Fortpflanzungserfolg steigt mit der Anzahl der Partner, während die weibliche Fitness im Allgemeinen nicht mit mehreren Paarungen zunimmt, da sie durch die Anzahl der Eizellen begrenzt ist. Somit, Sexueller Konflikt über die Paarung kann zu einer sexuell antagonistischen Koevolution der Geschlechtsmerkmale zwischen den Geschlechtern führen . Zunehmende Beweise zeigen, dass Männer Persistenzmerkmale in ihren Genitalien entwickeln, wie Klammern und Stacheln, die es ihnen ermöglichen, sich zwangsweise mit Frauen zu paaren, während Frauen Merkmale für Widerstand oder Toleranz entwickeln, wie Anti-Klammervorsprünge und Beutel zur Aufnahme von Stacheln, als Gegenanpassung zur Milderung der von Männern auferlegten Kosten . Alternativ könnten weibliche Genitalbeutel so funktionieren, dass die Frau die Männer mit mechanisch kompatiblen Genitalien bevorzugen kann (kryptische weibliche Wahl ).

Spermienübertragungsstrukturen haben sich im Tierreich mehrfach entwickelt, aber fast immer bei Männern. Weibchen der Höhleninsektengattung Neotrogla (Psocodea: Prinoglarididae: Sensitibillini: Abbildung 1a) besitzen ein penisartiges Organ, das als Gynosom bezeichnet wird (Abbildung 1b-f). Dieses Organ dient dazu, männliche scheidenähnliche Genitalien artspezifisch über einen langen Zeitraum (40-70 h bei N. curvata) zu verankern, wobei voluminöses und wahrscheinlich nahrhaftes Sperma an das Weibchen abgegeben wird . Da sie in trockenen und oligotrophen Höhlen leben, hat die starke Konkurrenz um Samengaben wahrscheinlich ihre Neigung zur Mehrfachpaarung umgekehrt (umgekehrte Richtung der sexuellen Selektion). Unter den drei bekannten Gattungen von Sensitibillini ist auch bei Afrotrogla ein gut entwickelter weiblicher Penis bekannt (Abbildung 1h), während Sensitibilla keine solche Struktur aufweist (Abbildung 1g) . So, Die Mitglieder von Sensitibillini bieten eine außergewöhnlich seltene Gelegenheit, die evolutionären Ursprünge dieses neuartigen penisähnlichen Organs und die Allgemeinheit koevolutionärer Muster zwischen männlichen und weiblichen Genitalmerkmalen zu untersuchen.

Abbildung 1.

Abbildung 1. a) Neotrogla sp. in copula. (b) Terminales Abdomen von N. curvata in copula. Weibliche Strukturen sind rot hervorgehoben. (c–l) Morphologie der weiblichen (c–i,k) und männlichen (j,l) Genitalien bei Sensitibillini, wobei das Homologieschema durch Farben angegeben ist. (c,i–j) Neotrogla truncata. (d) N. curvata. (e–f, k–l) N. aurora (beachten Sie, dass N. brasiliensis und N. sp. haben auch diese Art von Genitalien). (g) Sensibilibilla etosha. (h) Afrotrogla Oryx. Gepunktete Bereiche der Abbildungen zeigen Membranen an und andere sind Sklerit ((c–h): ungefähr maßstabsgetreu). Pfeilspitzen in (c–h) zeigen die Öffnung des Ductus spermathecalis an, und Pfeilspitzen in (j) und (l) zeigen das Vorhandensein (gefüllt) oder das Fehlen (offen) männlicher Vaginalbeutel an. (c–e) Seitenansicht; (f–i, k) ventrale Ansicht; (j, l) dorsale Ansicht.

In dieser Studie liefern wir die erste molekulare Phylogenie von Sensitibillini basierend auf sechs Genmarkern, die sowohl aus nuklearen als auch aus mitochondrialen Genomen ausgewählt wurden. Basierend auf dem geschätzten Baum, Wir diskutieren das koevolutionäre Muster weiblicher und männlicher Genitalien.

Material und Methoden

Die Höhlenpsocide mit umgekehrten Genitalien werden der Familie Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha) zugeordnet. In dieser Studie wurden alle generischen oder höheren Taxa der Familie beprobt, mit Ausnahme der Gattung Speleopsocus, die nur von einem einzigen Exemplar bekannt ist. Neotrogla zeigt den aufwendigsten Zustand des weiblichen Penis, von dem alle vier genannten Arten plus eine unbeschriebene Art beprobt wurden. Outgroups wurden aus allen Unterordnungen von ‚Psocoptera‘ (nicht-parasitäre Psocodea; elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S1) ausgewählt. Nukleare 18S rRNA und Histon 3 und mitochondriale 12S rRNA, 16S rRNA, COI und CytB Gene wurden verwendet. Bäume wurden nach der Maximum-Likelihood- und Bayes-Methode geschätzt. Der Wiederaufbau des Ahnenstaates wurde nach den Modellen Parsimony und Likelihood durchgeführt. Für die Likelihood Ancestral State Estimation wurde die Verzweigungslänge des ML-Baums unter dem molekularen Uhrmodell neu geschätzt. Eine detaillierte Darstellung der Methoden finden Sie im elektronischen Ergänzungsmaterial.

Ergebnisse und Diskussion

Im vorliegenden Baum bildeten Sensitibilla und Afrotrogla eine Gruppe, und Neotrogla wurde zu seiner Schwestergruppe gezählt (Abbildung 2; elektronisches Ergänzungsmaterial, Abbildungen S1 und S2). Sensitibilla und Afrotrogla sind im südlichen Afrika verbreitet , während Neotrogla in Südamerika verbreitet ist . Daher ist das Ergebnis geografisch vernünftig. Im Gegensatz dazu ist ein gut entwickeltes und hervorstehendes weibliches penisartiges Organ von Afrotrogla und Neotrogla bekannt, während Weibchen von Sensitibilla nur einen kleinen sklerotisierten Schaft in der Nähe der Öffnung des Spermathekalkanals haben, dem ein hervorstehender Teil fehlt (Abbildung 1c–h). Dies bedeutet, dass sich der gut entwickelte weibliche Penis entweder unabhängig in Afrotrogla und Neotrogla entwickelt oder sekundär in Sensitibilla reduziert hat. Korreliert mit der Entwicklung des weiblichen Penis wurde auch ein Fehlen des männlichen Paramers (Greiforgan) festgestellt . Das Ergebnis der sparsamen Rekonstruktion war mehrdeutig, aber nach dem Wahrscheinlichkeitskriterium wurden das Fehlen eines weiblichen Penis (88,7%) und das Vorhandensein männlicher Parameter (84,6%) als wahrscheinlicher eingestuft als die Ahnenzustände von Sensitibillini (elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S2), was die unabhängigen Ursprünge des weiblichen Penis und die unabhängigen koevolutionären Verluste der männlichen Parameter stützt (Abbildung 2). Die weiblichen Penisse von Afrotrogla und Neotrogla unterscheiden sich morphologisch erheblich: das von Neotrogla ist apikal vollständig sklerotisiert und besitzt eine aufblasbare ballonartige Struktur basal (Abbildung 1c-f), und letzteres wirkt als Anker während der Kopulation . Im Gegensatz dazu ist der weibliche Penis von Afrotrogla apikal meist membranös (und wahrscheinlich aufblasbar), und es wird keine basale aufblasbare Struktur beobachtet . Darüber hinaus trägt der Penis von Afrotrogla ein Paar lateraler Sklerite, die zu keiner weiblichen Penisstruktur von Neotrogla homolog sind (Abbildung 1c–f, h). Diese morphologischen Unterschiede verstärken die Hypothese des unabhängigen Ursprungs ihres weiblichen Penis.

Abbildung 2.

Abbildung 2. Maximum-Likelihood-Baum (Troctomorpha und Psocomorpha in der Abbildung weggelassen), wobei Charakterzustandsänderungen durch das Likelihood-Modell geschätzt werden. Zahlen geben Bootstrap-Unterstützungswerte / Bayes-Posterior-Wahrscheinlichkeiten an. Einzelheiten siehe elektronisches Ergänzungsmaterial, Abbildungen S1 und S2. (Online-Version in Farbe.)

Die Evolution eines weiblichen Penis ist ein außerordentlich seltenes Ereignis, selbst bei Tieren mit umgekehrter Richtung der sexuellen Selektion . Unsere Ergebnisse zeigen jedoch, dass es bei dieser kleinen Insektengruppe zweimal aufgetreten ist. Neben der Konkurrenz um männliche Samengaben , Einige Faktoren, die für die Biologie von Sensitibillini einzigartig sind, wie extrem oligotrophe Höhlenumgebungen und die Entwicklung eines spezialisierten Spermienspeicherorgans zum gleichzeitigen Halten von zwei Samengaben , Wahrscheinlich trieb die Entwicklung des weiblichen Penis. Darüber hinaus hatte die Entwicklung einer kleinen penisähnlichen Struktur, wie sie bei Sensitibilla beobachtet wurde (Abbildung 1e), wahrscheinlich als Präadaptation funktioniert. Die detaillierte Genitalmorphologie und -funktion von Afrotrogla und Sensitibilla sind noch unbekannt und verdienen weitere Studien.

Wie bei Tieren mit der konventionellen Richtung der sexuellen Selektion ist die genitale Koevolution innerhalb von Neotrogla nicht einfach. Bei den meisten Arten hat die Basalmembran des weiblichen Penis einen dorsalen und zwei laterale Lappen mit sklerotisierten Stacheln (rot und grün in Abbildung 1d–f, k). Weibchen von N. curvata besitzen einen zusätzlichen Satz von Stacheln auf der ventralen Seite (lila in Abbildung 1d). Im Gegensatz dazu ist die Basalmembran von N. truncata ist mit winzigen Zähnchen bedeckt und hat keine Lappen oder Stacheln (Abbildung 1c, i). Auch männliche Genitalien zeigen entsprechende Muster: Männchen der Art mit stacheligen weiblichen Penissen haben Vaginalbeutel zur Aufnahme der Stacheln (Abbildung 1l), während Männchen von N. truncata keine solchen Strukturen aufweisen (Abbildung 1j). In den männlichen Beuteln wurde keine Wundnarbe festgestellt . Der vorliegende Baum platziert N. truncata innerhalb der Art mit Verankerung weiblicher Stacheln und männlicher Beutel, was bedeutet, dass sich diese Strukturen unabhängig voneinander oder in ihrem gemeinsamen Vorfahren entwickelt haben könnten und umgekehrt zu einem einfachen Zustand in N. truncata. Das Ergebnis der sparsamen Rekonstruktion war mehrdeutig, aber nach dem Wahrscheinlichkeitskriterium wurden weibliche Penisstacheln und männliche Vaginalbeutel als Plesiomorphien von Neotrogla geschätzt (92,5% für beide: elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S2), was auf eine koevolutionäre sekundäre Reduktion der Verankerungsstacheln und Beutel bei N. truncata hindeutet (Abbildung 2).Ähnliche Deeskalation wurde für Tiere mit der konventionellen Richtung der sexuellen Selektion berichtet. Bei einer Drosophila-Art, die in den Inselbergen endemisch ist, sind die männlichen Genitalstacheln und die entsprechenden weiblichen Genitalbeutel reduziert . Bei einer Tauchkäferart, die in einem einzigen kleinen Teich in Japan endemisch ist, sind die weiblichen männlichen Beine im Vergleich zu nahen Verwandten leicht reduziert, parallel zur Verringerung der anti-greifenden Setae am weiblichen Elytra . Obwohl die genauen Ursachen für diese Fälle unklar sind, sagen Theorien voraus, dass sowohl eine konzertierte Eskalation als auch eine Deeskalation von Zwangs- und Widerstandsmerkmalen in Abhängigkeit vom Gleichgewicht zwischen den Vorteilen von Zwang und seinen Kosten für das andere Geschlecht auftreten . Unter Neotrogla spp., N. truncata besiedelt vor allem trockene Höhlen, in denen nur begrenzte potenzielle Beute- und Raubtierarten vorkommen (elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S3). Geringere Dichten artspezifischer Konkurrenten (Weibchen) und / oder Raubtiere in extremen Umgebungen können das Risiko verringern, dass kopulierende Paare gestört werden, und somit den Selektionsdruck für eine sichere Partnerhaltung verringern. Alternativ kann männliches Neotrogla die Übertragung von Spermien und / oder Nährstoffen basierend auf den Reizen steuern, die von den ausgearbeiteten weiblichen Penissen bereitgestellt werden (d. H. kryptische ‚männliche‘ Wahl), falls sie weibliche Qualität widerspiegeln . Mit möglicherweise vielen unentdeckten Arten / Populationen, die an jede isolierte Höhlenumgebung angepasst sind, sind Anhäufungen grundlegender biologischer Daten von Neotrogla sehr erwünscht, um zwischen diesen Hypothesen zu unterscheiden.

Datenzugänglichkeit

Rohsequenzdaten sind von GenBank (elektronisches Ergänzungsmaterial, Tabelle S1) verfügbar, und Nexus formatierte ausgerichtete DNA-Matrix und Mesquite-Datei für morphologische Evolutionsdaten sind von FigShare verfügbar .

Beiträge der Autoren

K.Y. und Y.K. entwarfen die Studie. I.Y. und K.Y. führten PCR und Sequenzierung durch. K.J. phylogenetische Analysen und Ahnenzustandsschätzungen durchgeführt. K.Y., C.L. und Y.K. analysierten Morphologie. R.L.F., K.Y. und Y.K. führten Feldforschung durch. R.L.F. erhielt Verhaltens- und Umweltdaten. K.Y. und Y.K. schrieben den ersten Entwurf und alle Autoren trugen zum endgültigen Manuskript bei. Alle Autoren erklären sich damit einverstanden, für den Inhalt verantwortlich gemacht zu werden und die endgültige Version des Manuskripts zu genehmigen.

Konkurrierende Interessen

Wir erklären, dass wir keine konkurrierenden Interessen haben.

Finanzierung

Diese Studie wurde von JSPS 15H04409 an K.Y. und Y.K.; CNPq 304682/2014-4 an R.L.F.

Danksagung

Wir danken Marconi Souza-Silva für die Unterstützung vor Ort und Nico Schneider für die Lieferung einer wertvollen Probe.

Fußnoten

Elektronisches Ergänzungsmaterial ist online verfügbar unter https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

© 2018 Der/die Autor(en)

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