Orígenes independientes del pene femenino y su coevolución con la vagina masculina en insectos cavernícolas (Psocodea: Prionoglarididae)

Introducción

El debate está en curso con respecto a las fuerzas evolutivas que subyacen a la diversificación extraordinariamente rápida de los rasgos genitales en los animales . El éxito reproductivo masculino aumenta con el número de parejas, mientras que la condición física femenina generalmente no aumenta con múltiples apareamientos porque está limitada por el número de óvulos. Por lo tanto, el conflicto sexual sobre el apareamiento puede causar una coevolución sexualmente antagónica en los rasgos genitales entre los sexos . La creciente evidencia muestra que los machos desarrollan rasgos de persistencia en sus genitales, como ganchos y espinas, que les permiten aparearse de forma coercitiva con las hembras, mientras que las hembras desarrollan rasgos de resistencia o tolerancia, como proyecciones antiabrochamiento y bolsas para acomodar las espinas, como una contraadaptación para mitigar los costos impuestos por los machos . Alternativamente, las bolsas genitales femeninas podrían funcionar para permitir que la mujer favorezca a los hombres que tienen genitales mecánicamente compatibles (elección críptica de la mujer ).

Las estructuras de transferencia de esperma han evolucionado varias veces en el reino animal, pero casi siempre en los machos. Las hembras del género de insectos de las cuevas Neotrogla (Psocodea: Prinoglarididae: Sensibilini: figura 1a) poseen un órgano similar al pene, denominado ginecosoma (figura 1b-f). Este órgano se utiliza para anclar los genitales masculinos similares a la vagina de una manera específica de la especie durante un largo período de tiempo (40-70 h en N. curvata), durante el cual se pasa semen voluminoso y probablemente nutritivo a la hembra . Debido a que habitan cuevas secas y oligotróficas, la severa competencia por los dones seminales probablemente ha invertido su propensión al apareamiento múltiple (dirección inversa de la selección sexual). Entre los tres géneros conocidos de Sensibilini, también se conoce un pene femenino bien desarrollado en Afrotrogla (figura 1h), mientras que Sensibililla no tiene tal estructura (figura 1g) . Por lo tanto, los miembros de Sensibilini proporcionan una oportunidad excepcionalmente rara para estudiar los orígenes evolutivos de este novedoso órgano similar al pene y la generalidad de los patrones coevolucionarios entre los rasgos genitales masculinos y femeninos.

Figura 1.

Figura 1. a) Neotrogla sp. en cópula. b) Abdomen terminal de N. curvata en cópula. Las estructuras femeninas están resaltadas en rojo. (c–l) Morfología de los genitales femeninos (c–i,k) y masculinos (j,l) en Sensibillini, con el esquema de homología indicado por colores. c, i–j) Neotrogla truncata. d) N. curvata. (e–f,k–l) N. aurora (N. brasiliensis y N. sp. también tienen este tipo de genitales). g) Sensibililla etosha. (h) Afrotrogla oryx. Las regiones punteadas de las ilustraciones indican membranas y otras son escleritas ((c–h): aproximadamente a escala). Las puntas de flecha en (c–h) indican la apertura del conducto espermatecal, y las puntas de flecha en (j) y (l) indican la presencia (llena) o la ausencia (abierta) de bolsas vaginales masculinas. (c–e) Vista lateral; (f–i,k) vista ventral; (j,l) vista dorsal.

En este estudio, proporcionamos la primera filogenia molecular de Sensibillini basada en seis marcadores genéticos seleccionados de genomas nucleares y mitocondriales. Con base en el árbol estimado, discutimos el patrón coevolucionario de los genitales femeninos y masculinos.

Material y métodos

Los psócidos de cueva con genitales invertidos se clasifican en la familia Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha). En este estudio, se muestrearon todos los taxones genéricos o superiores de la familia, excepto el género Speleopsocus, que se conoce solo a partir de un único espécimen. Neotrogla muestra la condición más elaborada del pene femenino, del cual se muestrearon las cuatro especies nombradas más una especie no descrita. Se seleccionaron grupos externos de todos los subórdenes de ‘Psocoptera’ (Psocodea no parasitaria; material electrónico suplementario, tabla S1). Se utilizaron ARNr nuclear 18S e Histona 3 y ARNr mitocondrial 12S, ARNr 16S, COI y genes CytB. Los árboles se estimaron por los métodos de máxima verosimilitud y bayesianos. La reconstrucción del Estado ancestral se llevó a cabo bajo los modelos de parsimonia y verosimilitud. Para la estimación del estado ancestral de probabilidad, la longitud de rama del árbol ML se volvió a estimar bajo el modelo de reloj molecular. En el material complementario electrónico figura una relación detallada de los métodos.

Resultados y discusión

En el presente árbol, Sensibililla y Afrotrogla formaron un clado, y Neotrogla se colocó en su grupo hermano (figura 2; material electrónico suplementario, figuras S1 y S2). Sensibililla y Afrotrogla se distribuyen en el sur de África , mientras que Neotrogla se distribuye en América del Sur . Por lo tanto, el resultado es razonable geográficamente. Por el contrario, se conoce un órgano femenino con forma de pene bien desarrollado y saliente de Afrotrogla y Neotrogla, mientras que las hembras de Sensibilla solo tienen un pequeño eje esclerotizado cerca de la abertura del conducto espermatecal que carece de una porción saliente (figura 1c–h). Esto implica que el pene femenino bien desarrollado evolucionó independientemente en Afrotrogla y Neotrogla o se redujo secundariamente en Sensibililla. Correlacionada con la evolución del pene femenino, también se detectó una ausencia del paramere masculino (órgano de agarre). El resultado de la reconstrucción parsimoniosa fue ambiguo, pero según el criterio de probabilidad, ‘ ausencia de pene femenino (88,7%)’ y ‘presencia de parameros masculinos (84,6%)’ se estimaron más probables como los estados ancestrales de Sensibillini (material electrónico suplementario, tabla S2), apoyando los orígenes independientes del pene femenino y las pérdidas coevolucionarias independientes de los parameros masculinos (figura 2). Los penes femeninos de Afrotrogla y Neotrogla son morfológicamente considerablemente diferentes: la de Neotrogla está completamente esclerotizada apicalmente y posee una estructura inflable en forma de globo basalmente (figura 1c–f), y esta última actúa como un ancla durante la cópula . Por el contrario, el pene femenino de Afrotrogla es en su mayoría membranoso (y probablemente inflable) apicalmente, y no se observa una estructura inflable basal . Además, el pene de Afrotrogla tiene un par de escleritos laterales que no son homólogos a ninguna estructura del pene femenino de Neotrogla (figura 1c–f,h). Estas diferencias morfológicas refuerzan la hipótesis de origen independiente de su pene femenino.

Figura 2. Árbol de máxima verosimilitud (Troctomorpha y Psocomorpha omitidos de la figura), con cambios de estado de caracteres estimados por el modelo de verosimilitud. Los números indican valores de soporte de arranque / probabilidades posteriores bayesianas. Ver material complementario electrónico, figuras S1 y S2 para más detalles. (Versión en línea en color.)

La evolución de un pene femenino es un evento extraordinariamente raro, incluso entre los animales con dirección inversa de selección sexual . Sin embargo, nuestros resultados muestran que ha surgido dos veces en este pequeño grupo de insectos. Además de la competencia por los regalos seminales impulsados por el hombre , algunos factores únicos de la biología de Sensibilini, como los entornos de cuevas extremadamente oligotróficos y la evolución de un órgano especializado de almacenamiento de esperma para sostener simultáneamente dos regalos seminales , probablemente impulsaron la evolución del pene femenino. Además, la evolución de una pequeña estructura similar al pene, como se observa en Sensibililla (figura 1e), probablemente había funcionado como una preadaptación. La morfología genital detallada y la función de la Afrotrogla y la Sensibililla aún se desconocen, y merecen más estudios.

Como en los casos de animales con la dirección convencional de selección sexual, la coevolución genital no es sencilla dentro de Neotrogla. En la mayoría de las especies, la membrana basal del pene femenino tiene un lóbulo dorsal y dos lóbulos laterales con espinas esclerotizadas (rojo y verde en la figura 1d–f,k). Las hembras de N. curvata poseen un conjunto adicional de espinas en el lado ventral (púrpura en la figura 1d). Por el contrario, la membrana basal de N. el truncata está cubierto de pequeños dentículos y no tiene lóbulos ni espinas (figura 1c,i). Los genitales masculinos también muestran patrones correspondientes: los machos de la especie con penes femeninos espinosos tienen bolsas vaginales para recibir las espinas (figura 1l), mientras que los machos de N. truncata no tienen tales estructuras (figura 1j). No se ha detectado cicatriz en las bolsas masculinas . El árbol actual colocó N. truncata dentro de la especie con espinas femeninas ancladas y bolsas masculinas, lo que implica que estas estructuras podrían haber evolucionado de forma independiente o pueden haber evolucionado en su ancestro común y revertirse a una condición simple en N. truncata. El resultado de la reconstrucción parsimoniosa fue ambiguo, pero según el criterio de verosimilitud, las espinas del pene femenino y las bolsas vaginales masculinas se estimaron como plesiomorfías de Neotrogla (92,5% para ambos: material suplementario electrónico, tabla S2), lo que sugiere una reducción secundaria coevolucionaria de las espinas y bolsas de anclaje en N. truncata (figura 2).

Se ha notificado una desescalada similar en animales con la dirección convencional de selección sexual. En una especie de Drosophila endémica de las montañas insulares, las espinas genitales masculinas y las bolsas genitales femeninas correspondientes se reducen . En una especie de escarabajo buceador endémica de un solo estanque pequeño en Japón, las patas masculinas de agarre femenino se reducen ligeramente en comparación con los congéneres cercanos, en paralelo con la reducción de los setos anti agarre en el elítra femenino . Aunque las causas exactas no están claras para estos casos, las teorías predicen que tanto la escalada concertada como la desescalada de los rasgos coercitivos y resistentes ocurren dependiendo del equilibrio entre los beneficios de la coacción y sus costos para el sexo opuesto . Entre Neotrogla spp., N. truncata habita en cuevas notablemente secas donde solo se encuentran presas y especies de depredadores potenciales limitadas (material electrónico suplementario, tabla S3). Las densidades más bajas de competidores conespecíficos (hembras) y/o depredadores en ambientes extremos podrían reducir el riesgo de que las parejas copulantes se vean perturbadas y, por lo tanto, pueden relajar la presión de selección para mantener a la pareja segura. Alternativamente, el Neotrogla masculino podría controlar la transferencia de espermatozoides y / o nutrientes en función de los estímulos proporcionados por los penes femeninos elaborados (es decir, la elección críptica «masculina»), en caso de que reflejen la calidad femenina . Con posiblemente muchas especies/poblaciones no descubiertas adaptadas a cada ambiente de cueva aislado, las acumulaciones de datos biológicos básicos de Neotrogla son muy deseadas para discriminar entre estas hipótesis.

Accesibilidad a los datos

Los datos de secuencia sin procesar están disponibles en GenBank (material electrónico suplementario, tabla S1), y la matriz de ADN alineada con formato Nexus y el archivo de Mezquite para los datos de evolución morfológica están disponibles en FigShare .

Contribuciones de los autores

K. Y. e Y. K. diseñaron el estudio. I. Y. y K. Y. realizaron PCR y secuenciación. K. Y. se realizaron análisis filogenéticos y estimaciones de estados ancestrales. K. Y., C. L. y Y. K. analizaron la morfología. R. L. F., K. Y. and Y. K. conducted fieldwork. R. L. F. obtuvo datos ambientales y de comportamiento. K. Y. e Y. K. escribieron el primer borrador y todos los autores contribuyeron al manuscrito final. Todos los autores aceptan responsabilizarse por el contenido del mismo y aprobar la versión final del manuscrito.

Intereses en competencia

Declaramos que no tenemos intereses en competencia.

Financiación

Este estudio fue financiado por JSPS 15H04409 a K. Y. e Y. K.; CNPq 304682/2014-4 a R. L. F.

Agradecimientos

Agradecemos a Marconi Souza-Silva por su apoyo en el campo y a Nico Schneider por suministrar una valiosa muestra.

Notas a pie de página

El material complementario electrónico puede consultarse en línea en https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

© 2018 El Autor(s)

Publicado por la Royal Society. Todos los derechos reservados.

  • Brennan PL, Prum RO. 2015Mecanismos y evidencia de la coevolución genital: los roles de la selección natural, la elección de pareja y el conflicto sexual. Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 7, a017749. (doi: 10.1101/cshperspect.a017749) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2005Sexual conflict. Princeton, NJ: Princeton University Press. Crossref, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2002Correlated evolution of male and female morphologies in water striders. Evolution 56, 936-947. (doi:10.1111/j.0014-3820.2002.tb01406.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rönn J, Katvala M, Arnqvist G. 2007Coevolution between harmful male genitalia and female resistance in seed beetles. Proc. Natl Acad. Sci. USA 104, 10 921-10 925. (doi:10.1073 / pnas.0701170104) Crossref, Google, Google Scholar
  • Tatarnic NJ, Cassis G. 2010sexual coevolution in the traumatically inseminating plant bug genus Coridromius. J. Evol. Biol. 23, 1321-1326. (doi: 10.1111 / j.1420-9101.2010.01991.x) Crossref, PubMed, Google, Google Scholar
  • Eberhard WG. 2015. Elección femenina críptica y otros tipos de selección sexual post-copulatoria. En Críptica elección femenina en artrópodos (eds Peretti AV, Aisenberg A), pp. 1-26. Cham, Suiza: Springer International Publishing. Crossref, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Kamimura Y, Lienhard C. 2014 Pene femenino, vagina masculina y su evolución correlacionada en un insecto de cueva. Curr. Biol. 24, 1006-1010. (doi: 10.1016 / j.cub.2014.03.022) Crossref, PubMed, Google, Google Scholar
  • Lienhard C. 2000A nuevo género de Prionoglarididae de una cueva de Namibia (Insecta: Psocoptera). Reverendo suisse Zool. 107, 871-882. (doi: 10.5962 / bhl.parte.80152) Crossref, Google, Google Scholar
  • Lienhard C. 2007Descripción de un nuevo género africano y una nueva tribu de Speleketorinae (Psocodea: «Psocoptera»: Prionoglarididae). Reverendo suisse Zool. 114, 441-469. (doi: 10.5962 / bhl.parte.80399) Crossref, Google, Google Scholar
  • Lienhard C, Holuša O, Grafitti G. 2010 Dos nuevos Prionoglarididae de Venezuela y Namibia (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha). Reverendo suisse Zool. 117, 185-197. (doi: 10.5962 / bhl.parte.117780) Crossref, Google, Google Scholar
  • Lienhard C, Oliveira do Carmo T, Ferreira RL. 2010UN nuevo género de Sensibillini de cuevas brasileñas (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Reverendo suisse Zool. 117, 611-635. (doi: 10.5962 / bhl.parte.117600) Crossref, Google, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2013 Una nueva especie de Neotrogla de cuevas brasileñas (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Reverendo suisse Zool. 120, 3-12. Li, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2015revista de los psócidos de las cuevas brasileñas de las familias Psyllipsocidae y Prionoglarididae (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha) con una clave para las especies sudamericanas de estas familias. Reverendo suisse Zool. 122, 121-142. ISI, Google Scholar
  • Kamimura Y, Yoshizawa K. Inversión de roles sexuales de 2017. En Encyclopedia of animal cognition and behavior (eds Vonk J, Shackelford TK). Berlín, Alemania: Springer. Google Scholar
  • Kamimura Y. 2012 Los cambios evolutivos correlacionados en los genitales femeninos de Drosophila reducen el posible riesgo de infección causado por lesiones copulatorias masculinas. Behav. Ecol. Sociobiol. 66, 1107-1114. (doi:10.1007 / s00265-012-1361-0) Crossref, Google, Google Scholar
  • Bergsten J, Miller KB. 2007 La filogenia de los escarabajos buceadores revela una carrera armamentista coevolucionaria entre los sexos. PLoS UNO 2, e522. (doi: 10.1371 / journal.ponga.0000522) Crossref, PubMed, Google, Google Scholar
  • Parker GA. 1979 Selección sexual y conflicto sexual. En Selección sexual y competencia reproductiva en insectos (eds Blum MS, Blum NA), pp. 123-166. New York, NY: Academic Press. Google Scholar
  • Gavrilets S, Arnqvist G, Friberg U. 2001 La evolución de la elección de pareja femenina por conflicto sexual. Proc. R. Soc. Lond. B 268, 531-539. (doi:10.1098 / rspb.2000.1382) Link, Google, Google Scholar
  • Hayashi TI, Vose M, Gavrilets S. 2007 Diferenciación genética por conflicto sexual. Evolución 61, 516-529. (doi: 10.1111 / j.1558-5646.2007.00059.x) Crossref, PubMed, Google, Google Scholar
  • Reinhold K, Kurtz J, Engqvist L. 2002 Elección cifrada del hombre: estrategias de asignación de esperma cuando la calidad femenina varía. J. Evol. Biol. 15, 201-209. (doi: 10.1046 / j.1420-9101.2002.00390.x) Crossref, Google, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Yao I, Lienhard C, Kamimura Y. 2018Datasets for the molecular phylogeny and genital evolution of Prionoglarididae (Insecta: Psocodea). Figshare (doi:10.6084 / m9.figshare.6452816) Google Scholar

Deja una respuesta

Tu dirección de correo electrónico no será publicada. Los campos obligatorios están marcados con *