Independent origins of female penis and its coevolution with male vagina in cave insects (Psocodea: Prionoglarididae)

Introduction

the debate is containing about the evolutionary Powers because extractly rapidly diversity of genital characters in animals . Urosten lisääntymismenestys lisääntyy parittelukertojen määrän myötä, kun taas naaraiden kunto ei yleensä lisäänny useiden parittelukertojen myötä, koska sitä rajoittaa munasolujen määrä. Niinpä sukupuoliristiriita parittelusta voi aiheuttaa sukupuolisesti antagonistista koevoluutiota sukupuolien välisissä genitaalipiirteissä . Lisääntyvä todistusaineisto osoittaa, että uroksille kehittyy sukuelimissään pysyvyysominaisuuksia, kuten ristiselänteitä ja piikkejä, joiden avulla ne voivat pakottaa naaraita parittelemaan, kun taas naaraille kehittyy vastustuskykyä tai sietokykyä osoittavia ominaisuuksia, kuten ristiselänteiden vastaisia ulokkeita ja pusseja, joilla piikit mukautuvat, vastamukautuksena urosten asettamien kustannusten lieventämiseksi . Vaihtoehtoisesti naaraan genitaalipussit voisivat toimia niin, että naaras suosisi miehiä, joilla on mekaanisesti yhteensopivat sukupuolielimet (kryptinen naaraan valinta ).

siittiöitä siirtäviä rakenteita on kehittynyt eläinkunnassa useita kertoja, mutta uroksilla lähes aina. Luolahyönteisten sukuun Neotrogla (Psocodea: Prinoglarididae: Sensitibillini: kuva 1a) kuuluvilla naarailla on peniksen kaltainen elin, jota kutsutaan gynosomiksi (kuva 1B-f). Tätä elintä käytetään ankkuroimaan uroksen vaginamaisia sukuelimiä lajikohtaisesti pitkäksi aikaa (N. curvatalla 40-70 h), jonka aikana runsas ja todennäköisesti ravinteikas siemenneste siirtyy naaraalle . Koska ne asuvat kuivissa ja oligotrofisissa luolissa, ankara kilpailu siemennestelahjoista on todennäköisesti kääntänyt niiden taipumuksen moninkertaiseen paritteluun (sukupuolivalinnan Käänteinen suunta). Sensitibillinin kolmesta tunnetusta suvusta hyvin kehittynyt naaraspuolinen penis tunnetaan myös Afrotroglassa (kuva 1h), kun taas Sensitibillalla ei ole tällaista rakennetta (kuva 1g) . Sensitibillinin jäsenet tarjoavatkin poikkeuksellisen harvinaisen tilaisuuden tutkia tämän uuden peniksenkaltaisen elimen evolutiivista alkuperää ja miehen ja naisen genitaalipiirteiden välisten coevolutionaalisten mallien yleisyyttä.

Kuva 1.

kuva 1. a) Neotrogla sp. kopulassa. b) N. curvatan terminaalinen vatsa kopulassa. Naisten rakenteita korostetaan punaisella. (c–l) naisen (c–i,k) ja miehen (j,l) sukuelinten morfologia Herkistibillinissä värein osoitetulla homologisella kaavalla. (c, i-j) Neotrogla truncata. d) N. curvata. (e–f,k–l) N. aurora (huomaa, että N. brasiliensis ja N. sp. myös tämän tyyppinen sukupuolielimet). G) Senstibilla etosha. h) Afrotrogla oryx. Kuvituksen pistemäiset alueet osoittavat kalvoja ja muut ovat skleriittejä ((c–h): suunnilleen mittakaavaan). Nuolenkärjet kohdissa (c-h) osoittavat spermatekaalisen kanavan aukeamisen ja nuolenkärjet kohdissa (j) ja (l) osoittavat urosten emätinpussien esiintymisen (täyttyneenä) tai puuttumisen (avoimena). (c–e) Sivuttaisnäkymä; (f–i,k) ventraalinäkymä; (j,l) selkänäkymä.

tässä tutkimuksessa esitetään Sensitibilliinin ensimmäinen molekyylifylogenia, joka perustuu kuuteen sekä ydin-että mitokondriogenomeista valittuun geenimerkkiin. Arvioidun puun perusteella keskustellaan naaraan ja miehen sukuelimistä.

materiaali ja menetelmät

luolapsokidit, joilla on käänteiset sukuelimet, luokitellaan heimoon Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha). Tässä tutkimuksessa otettiin näytteet kaikista suvun yleisistä tai korkeammista taksoneista lukuun ottamatta sukua Speleopsocus, joka tunnetaan vain yhdestä näytteestä. Neotrogla näyttää naaraan peniksen taidokkaimman tilan, josta otettiin näytteet kaikista neljästä nimetystä lajista sekä kuvaamattomasta lajista. Outgroups valittiin kaikista ”Psocoptera” -alalajeista (ei-loiset Psocodea; sähköinen lisäaineisto, taulukko S1). Käytettiin 18S rRNA: ta ja Histoni 3: A sekä mitokondrio 12S rRNA: ta, 16S rRNA: ta, COI: ta ja Sytb-geenejä. Puut arvioitiin maksimitodennäköisyydellä ja Bayesilaisilla menetelmillä. Esi-isien valtiollinen jälleenrakennus toteutettiin parsimonia-ja todennäköisyysmalleilla. Todennäköisyysarviota varten ML-puun oksapituus arvioitiin uudelleen molekyylikellomallissa. Yksityiskohtaiset tiedot menetelmistä esitetään sähköisessä lisäaineistossa.

tulokset ja keskustelu

nykyisessä puussa Sensitibilla ja Afrotrogla muodostivat kladin, ja neotrogla sijoitettiin sisarryhmäänsä (kuva 2; sähköinen lisäaineisto, luvut S1 ja S2). Sensitibilla ja Afrotrogla jaetaan eteläisessä Afrikassa , kun taas Neotrogla jaetaan Etelä-Amerikassa . Siksi tulos on maantieteellisesti kohtuullinen. Sen sijaan Afrotroglasta ja Neotroglasta tunnetaan hyvin kehittynyt ja ulkoneva naaraan peniksen kaltainen elin, kun taas Herkistämillä naarailla on vain pieni sklerotisoitu varsi lähellä spermathekaalisen kanavan aukkoa, josta puuttuu ulkoneva osa (kuva 1C-h). Tämä viittaa siihen, että hyvin kehittynyt naisen penis joko kehittyi itsenäisesti Afrotroglassa ja Neotroglassa tai väheni toissijaisesti Sensitibillassa. Korreloi kehityksen naisen penis, puuttuminen mies paramere (ahne elin) havaittiin myös . Parsimonisen rekonstruktion tulos oli monitulkintainen, mutta todennäköisyyskriteerin mukaan ”naisen peniksen puuttuminen (88,7%)” ja ”uroksen parameren esiintyminen (84,6%)” arvioitiin todennäköisemmäksi Herkistämistiloiksi (sähköinen Lisämateriaali, taulukko S2), jotka tukevat naaraan peniksen itsenäistä alkuperää ja urosten parameerien itsenäisiä rinnakkaisviljelytappioita (kuva 2). Afrotroglan ja Neotroglan naaraspenikset ovat morfologisesti huomattavasti erilaisia: Neotrogla on täysin sklerotisoitu apikaalisesti ja sillä on ilmatäytteinen pallomainen rakenne basaalisesti (kuva 1C-f), ja jälkimmäinen toimii ankkurina parittelun aikana . Afrotroglan naaraan penis sen sijaan on enimmäkseen kalvomainen (ja todennäköisesti puhallettava) apikaalisesti, eikä tyvitumaketta ole havaittu . Lisäksi Afrotroglan peniksessä on pari lateraalista skleriittiä, jotka eivät ole homologisia yhdellekään neotroglan naaraan peniksen rakenteelle (kuva 1C–f,h). Nämä morfologiset erot vahvistavat naaraan peniksen itsenäistä syntyhypoteesia.

kuva 2.

kuva 2. Maksimitodennäköisyyspuu (Troctomorpha ja psocomorpha jätetty pois kuvasta), jonka luonnetilan muutokset arvioidaan todennäköisyysmallilla. Numerot ilmaisevat bootstrap-tukiarvoja / Bayesilaisia posteriorisia todennäköisyyksiä. Lisätietoja sähköisessä lisäaineistossa, kuvissa S1 ja S2. (Verkkoversio värillisenä.)

naaraan peniksen evoluutio on harvinaisen harvinainen tapahtuma jopa niillä eläimillä, joilla sukupuolivalinnan suunta on päinvastainen . Tuloksemme kuitenkin osoittavat, että se on syntynyt kaksi kertaa tässä pienessä hyönteisryhmässä. Uroslähtöisten siemennestelahjojen kilpailun lisäksi jotkut Sensitibillinin biologialle ominaiset tekijät , kuten äärimmäisen oligotrofiset luolaympäristöt ja erikoistuneen siittiösäilytyselimen evoluutio kahden siemennestelahjan samanaikaiseen hallussapitoon, todennäköisesti ajoivat naisen peniksen evoluutiota. Lisäksi Sensitibillassa havaittu pienen peniksen kaltaisen rakenteen kehitys (kuva 1e) oli todennäköisesti toiminut preadaptaationa. Afrotroglan ja Sensitibillan yksityiskohtaista genitaalimorfologiaa ja toimintaa ei vielä tunneta, ja ne ansaitsevat lisätutkimuksia.

kuten eläimillä, joilla on tavanomainen sukupuolivalinnan suunta, genitaalinen koevoluutio ei ole suoraviivaista Neotroglan sisällä. Useimmilla lajeilla naaraan siittimen tyvikalvossa on yksi selkä–ja kaksi sivusuuntaista lohkoa,joissa on sklerotisoidut piikit (punainen ja vihreä kuvassa 1D-f, k). N. curvatan naarailla on ylimääräinen piikki ventraalisella puolella (violetti kuvassa 1D). Sitä vastoin N. truncata on pienten dentikkelien peitossa,eikä siinä ole lohkoja tai piikkejä (kuva 1C, i). Urosten sukuelimissä on myös vastaavia kuvioita: uroksilla, joilla on piikkinen naaraspenis, on emätinpussit piikkien vastaanottamista varten (kuva 1l), kun taas N. truncatan uroksilla ei ole tällaisia rakenteita (kuva 1j). Miehen pusseissa ei ole havaittu haava-arpea . Nykyinen puu asetti N. truncata lajin sisällä ankkuroivat naaraan piikit ja koiraan pussukat, mikä viittaa siihen, että nämä rakenteet ovat saattaneet kehittyä itsenäisesti tai ne ovat saattaneet kehittyä yhteisessä esi-isässään ja kääntyneet yksinkertaiseen tilaan N. truncatassa. Parsimonisen rekonstruktion tulos oli epäselvä, mutta todennäköisyyskriteerin mukaan naaraan siittimen piikit ja uroksen emätinpussit arvioitiin Neotroglan plesiomorfioiksi (92,5% molemmilla: sähköinen Lisämateriaali, taulukko S2), mikä viittaa N. truncatan ankkurointiselkien ja-pussien rinnakkaisevolutionaariseen toissijaiseen vähentämiseen (kuva 2).

samanlaista vähenemistä on raportoitu eläimillä, joilla on tavanomainen sukupuolivalinnan suunta. Saarivuorilla endeemisellä Drosophila-lajilla urosten genitaalipiikit ja vastaavat naaraiden genitaalipussit vähenevät . Japanissa yhdelle pienelle lammelle endeemisellä sukelluskuoriaislajilla naaraiden ahne koirasjalka on hieman pienempi kuin lähisukulaisilla, samaan aikaan kun elytra-naaraan Anti-ahne setae on pienentynyt . Vaikka tarkat syyt ovat epäselviä näille tapauksille, teoriat ennustavat, että sekä pakkotyön että vastustuskykyisten piirteiden yhteinen eskaloituminen ja de-eskalaatio tapahtuvat riippuen siitä, mikä on pakotuksen hyötyjen ja sen vastaseksistä aiheutuvien kustannusten tasapaino . Among Neotrogla spp., N. truncata elää erityisesti kuivissa luolissa, joissa on vain vähän potentiaalisia saalis-ja petolajeja (elektroninen lisäaineisto, taulukko S3). Samankaltaisten kilpailijoiden (naaraiden) ja/tai petoeläinten vähäisempi tiheys äärimmäisissä ympäristöissä saattaa vähentää parittelevien parien häiriintymisriskiä ja siten keventää valintapainetta, jotta pariutuminen olisi turvallista. Vaihtoehtoisesti urospuolinen Neotrogla voi kontrolloida siittiöiden ja/tai ravintoaineiden siirtoa kehittyneiden naaraspuolisten penisten antamien ärsykkeiden perusteella (eli kryptinen ”urospuolinen” valinta), jos ne heijastavat naaraan laatua . Koska mahdollisesti monia löytämättömiä lajeja / populaatioita on sopeutunut kuhunkin eristettyyn luolaympäristöön, neotroglan biologisten perustietojen kerääminen on erittäin toivottavaa näiden hypoteesien erottelemiseksi toisistaan.

tietojen saatavuus

raa ’ at sekvenssitiedot ovat saatavilla Genbankista (sähköinen Lisämateriaali, taulukko S1), ja Nexus formatoitu linjassa oleva DNA-matriisi ja Mesquite-tiedosto morfologista evoluutiotietoa varten on saatavilla FigShare-tiedostosta .

kirjoittajien osuudet

K. Y. ja Y. K. suunnittelivat tutkimuksen. I. Y. ja K. Y. suorittivat PCR: n ja sekvensoinnin. K. Y. suoritettiin fylogeneettisiä analyysejä ja esivanhempien tilan estimointeja. K. Y., C. L. ja Y. K. analysoivat morfologiaa. R. L. F., K. Y. ja Y. K. tekivät kenttätyötä. R. L. F. sai käytös-ja ympäristötietoja. K. Y. ja Y. K. kirjoittivat ensimmäisen luonnoksen ja kaikki kirjoittajat osallistuivat lopullisen käsikirjoituksen laatimiseen. Kaikki kirjoittajat suostuvat olemaan tilivelvollisia sen sisällöstä ja hyväksymään käsikirjoituksen lopullisen version.

kilpailevat intressit

julistamme, ettei meillä ole kilpailevia intressejä.

Rahoitus

tämän tutkimuksen rahoittivat JSPS 15H04409 Ky: lle ja YK: lle; CNPq 304682/2014-4 RLF: lle.

Kiitämme Marconi Souza-Silvaa tuesta kentällä ja Nico Schneideria arvokkaan näytteen antamisesta.

alaviitteet

sähköinen lisäaineisto on saatavilla verkossa osoitteessa https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

© 2018 the Author(s)

Published by the Royal Society. Kaikki oikeudet pidätetään.

  • Brennan PL, Prum RO. 2015mekanismit ja todisteet sukupuolielinten koevoluutio: roolit luonnonvalinta, mate valinta, ja seksuaalinen konflikti. Cold Spring Harb. Tarkkanäköinen. Biol. 7, a017749. (doi: 10.1101/cshperspect.a017749) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2005Sexual conflict. Princeton, NJ: Princeton University Press. Crossref, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2002Correlated evolution of male and female morphologies in water striders. Evolution 56, 936-947. (doi:10.1111/j.0014-3820.2002.tb01406.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rönn J, Katvala M, Arnqvist G. 2007Coevolution between harmful male genitalia and female resistance in seed beetles. Proc. Natl Acad. Sci. USA 104, 10 921-10 925. (doi: 10.1073 / pnas.0701170104) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Tatarnic NJ, Cassis G. 2010sexual coevolution in the traumatically inseminating plant bug genus Coridromius. J. Evol. Biol. 23, 1321-1326. (doi:10.1111/j.1420-9101.2010.01991.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Eberhard WG. 2015. Kryptinen naisen valinta ja muunlainen seksivalinta. Teoksessa Cryptic female choice in arthropods (eds Peretti AV, Aisenberg A), S.1-26. Cham, Sveitsi: Springer International Publishing. Crossref, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Kamimura Y, Lienhard C. 2014Female penis, urospuolinen vagina ja niiden korreloiva evoluutio luolahyönteisessä. Kurr. Biol. 24, 1006-1010. (doi: 10.1016/J. cub.2014.03.022) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2000a Uusi prionoglarididae-suku namibialaisesta luolasta (Insecta: Psocoptera). Pastori suisse Zool. 107, 871-882. (doi: 10.5962 / bhl.osa.80152) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2007kuvaus uudesta Afrikkalaisesta suvusta ja uudesta heimosta Speleketorinae (Psocodea: ”Psocoptera”: Prionoglarididae). Pastori suisse Zool. 114, 441-469. (doi: 10.5962 / bhl.osa.80399) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Holuša O, Grafitti G. 2010two new cave-dionoglarididae Venezuelasta ja Namibiasta (Psocodea: ”Psocoptera”: Trogiomorpha). Pastori suisse Zool. 117, 185-197. (doi: 10.5962 / bhl.osa.117780) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Oliveira do Carmo T, Ferreira RL. 2010 Uusi Sensitibillinien suku Brasilian luolista (Psocodea: ”Psocoptera”: Prionoglarididae). Pastori suisse Zool. 117, 611-635. (doi: 10.5962 / bhl.osa.117600) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2013 uusi laji Neotrogla Brasilian luolista (Psocodea: ”Psocoptera”: Prionoglarididae). Pastori suisse Zool. 120, 3-12. ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2015katsaus brasilialaisiin Psyllipsocidae-ja Prionoglarididae-heimoihin (Psocodea: ”Psocoptera”: Trogiomorpha) kuuluviin luolakotiloihin, joilla on avain näiden sukujen eteläamerikkalaisiin lajeihin. Pastori suisse Zool. 122, 121-142. ISI, Google Scholar
  • Kamimura Y, Yoshizawa K. 2017Sex rooli kääntyminen. Encyclopedia of animal cognition and behavior (eds Vonk J, Shackelford TK). Berliini, Saksa: Springer. Google Scholar
  • Kamimura Y. 2012correlated evolutionary changes in Drosophila female genitalies reduce the possible infection risk of many copulatory wounding. Käyttäydy. Ecol. Sociobiol. 66, 1107-1114. (doi: 10.1007 / s00265-012-1361-0) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Bergsten J, Miller KB. 2007 sukelluskuoriaisten phylogeny paljastaa sukupuolten välisen kilpavarustelun. PLoS yksi 2, e522. (doi: 10.1371 / lehti.pone.0000522) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Parker GA. 1979seksuaalinen valinta ja seksuaalinen konflikti. Teoksessa Sexual selection and reproductive competition in insects (eds Blum MS, Blum NA), s.123-166. New York, NY: Academic Press. Google Scholar
  • Gavrilets S, Arnqvist G, Friberg U. 2001 the evolution of female mate choice by sexual conflict. Proc. R. Soc. Lond. B 268, 531-539. (doi: 10.1098 / rspb.2000.1382) Link, ISI, Google Scholar
  • Hayashi TI, Vose M, Gavrilets S. 2007genetic differention by sexual conflict. Evolution 61, 516-529. (doi: 10.1111 / j.1558-5646.2007. 00059.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Reinhold K, Kurtz J, Engqvist L. 2002cryptic male choice: sperm allocation strategies when female quality varies. J. Evol. Biol. 15, 201-209. (doi: 10.1046 / j.1420-9101. 2002. 00390.x) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Yao I, Lienhard C, Kamimura Y. 2018Datasets for the molecular fylogeny and genital evolution of Prionoglarididae (Insecta: Psocodea). Figshare (doi:10.6084/m9.figshare.6452816) Google Scholar

Vastaa

Sähköpostiosoitettasi ei julkaista. Pakolliset kentät on merkitty *