Origines indépendantes du pénis féminin et sa coévolution avec le vagin masculin chez les insectes des cavernes (Psocodea: Prionoglarididae)

Introduction

Le débat est en cours concernant les forces évolutives sous-jacentes à une diversification extraordinairement rapide des traits génitaux chez les animaux. Le succès reproducteur des mâles augmente avec le nombre de partenaires, alors que la condition physique des femelles n’augmente généralement pas avec les accouplements multiples car elle est limitée par le nombre d’ovules. Ainsi, un conflit sexuel sur l’accouplement peut provoquer une coévolution sexuellement antagoniste des traits génitaux entre les sexes. De plus en plus de preuves montrent que les mâles développent des traits de persistance dans leurs organes génitaux, tels que des pinces et des épines, qui leur permettent de s’accoupler de manière coercitive avec les femelles, tandis que les femelles développent des traits de résistance ou de tolérance, tels que des projections anti-agrippantes et des poches pour accueillir les épines, comme une contre-adaptation pour atténuer les coûts imposés par les mâles. Alternativement, les poches génitales féminines pourraient fonctionner pour permettre à la femelle de favoriser les mâles qui ont des organes génitaux mécaniquement compatibles (choix féminin cryptique).

Les structures de transfert des spermatozoïdes ont évolué plusieurs fois dans le règne animal, mais presque toujours chez les mâles. Les femelles du genre Neotrogla (Psocodea: Prinoglarididae: Sensitibillini: figure 1a) possèdent un organe ressemblant à un pénis, appelé gynosome (figure 1b-f). Cet organe est utilisé pour ancrer les organes génitaux mâles semblables à ceux du vagin d’une manière spécifique à l’espèce pendant une longue période (40-70 h chez N. curvata), au cours de laquelle du sperme volumineux et probablement nutritif est transmis à la femelle. Parce qu’ils habitent des grottes sèches et oligotrophes, une compétition sévère pour les dons séminaux a probablement inversé leur propension à l’accouplement multiple (sens inversé de la sélection sexuelle). Parmi les trois genres connus de Sensitibillini, un pénis féminin bien développé est également connu chez Afrotrogla (figure 1h), alors que Sensitibilla n’a pas une telle structure (figure 1g). Ainsi, les membres de Sensitibillini offrent une occasion exceptionnellement rare d’étudier les origines évolutives de ce nouvel organe semblable à un pénis et la généralité des schémas coévolutionnaires entre les traits génitaux masculins et féminins.

Figure 1.

Figure 1. a) Neotrogla sp. en copule. (b) Abdomen terminal de N. curvata dans la copule. Les structures féminines sont surlignées en rouge. Morphologie (c–l) des organes génitaux féminins (c–i, k) et masculins (j, l) chez Sensitibillini, avec le schéma d’homologie indiqué par les couleurs. (c, i–j) Neotrogla truncata. d) N. curvata. (e–f, k–l) N. aurora (notez que N. brasiliensis et N. sp. ont également ce type d’organes génitaux). (g) Sensitibilla etosha. h) oryx Afrotrogla. Les régions pointillées des illustrations indiquent que les membranes et d’autres sont sclérites ((c-h) : environ à l’échelle). Les pointes de flèche en (c–h) indiquent l’ouverture du canal spermathécal, et les pointes de flèche en (j) et (l) indiquent la présence (remplie) ou l’absence (ouverte) de poches vaginales mâles. (c–e) Vue latérale; (f-i, k) vue ventrale; (j, l) vue dorsale.

Dans cette étude, nous fournissons la première phylogénie moléculaire des Sensitibillini basée sur six marqueurs génétiques sélectionnés à la fois dans les génomes nucléaires et mitochondriaux. Sur la base de l’arbre estimé, nous discutons du schéma coévolutionnaire des organes génitaux féminins et masculins.

Matériel et méthodes

Les psocidés des cavernes aux organes génitaux inversés sont classés dans la famille des Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha). Dans cette étude, tous les taxons génériques ou supérieurs de la famille ont été échantillonnés à l’exception du genre Speleopsocus, qui n’est connu que d’un seul spécimen. Neotrogla montre l’état le plus élaboré du pénis féminin, à partir duquel les quatre espèces nommées et une espèce non décrite ont été échantillonnées. Des groupes externes ont été sélectionnés parmi tous les sous-ordres de  » Psocoptera  » (Psocodea non parasitaire; matériel supplémentaire électronique, tableau S1). L’ARNr nucléaire 18S et l’Histone 3 et l’ARNr mitochondrial 12S, l’ARNr 16S, les gènes COI et CytB ont été utilisés. Les arbres ont été estimés par la méthode du maximum de vraisemblance et la méthode bayésienne. La reconstruction de l’État ancestral a été menée selon les modèles de parcimonie et de vraisemblance. Pour l’estimation de l’état ancestral de vraisemblance, la longueur des branches de l’arbre ML a été réestimée selon le modèle d’horloge moléculaire. Un compte rendu détaillé des méthodes est donné dans le matériel supplémentaire électronique.

Résultats et discussion

Dans l’arbre présent, Sensitibilla et Afrotrogla formaient un clade, et Neotrogla a été placé dans son groupe frère (figure 2; matériel supplémentaire électronique, figures S1 et S2). Sensitibilla et Afrotrogla sont distribués en Afrique australe, tandis que Neotrogla est distribué en Amérique du Sud. Par conséquent, le résultat est raisonnable géographiquement. En revanche, un organe femelle ressemblant à un pénis bien développé et saillant est connu de l’Afrotrogla et de la Néotrogla, alors que les femelles de Sensitibilla n’ont qu’une petite tige sclérotisée près de l’ouverture du canal spermathécal dépourvue de partie saillante (figure 1c-h). Cela implique que le pénis féminin bien développé a évolué indépendamment dans l’Afrotrogla et la Néotrogla ou a diminué secondairement dans Sensitibilla. En corrélation avec l’évolution du pénis féminin, une absence du paramère mâle (organe de préhension) a également été détectée. Le résultat de la reconstruction parcimonieuse était ambigu, mais selon le critère de vraisemblance, « l’absence de pénis féminin (88,7%) » et « la présence de paramères mâles (84,6%) » étaient estimées plus probables que les états ancestraux des Sensitibillini (matériel supplémentaire électronique, tableau S2), soutenant les origines indépendantes du pénis féminin et les pertes coévolutionnaires indépendantes des paramères mâles (figure 2). Les pénis féminins d’Afrotrogla et de Neotrogla sont morphologiquement très différents: celle de la Néotrogle est entièrement sclérotisée apiquement et possède une structure en forme de ballon gonflable basalement (figure 1c-f), et cette dernière agit comme une ancre lors de la copulation. En revanche, le pénis féminin d’Afrotrogla est principalement membraneux (et probablement gonflable) par voie apicale, et aucune structure gonflable basale n’est observée. De plus, le pénis d’Afrotrogla porte une paire de sclérites latéraux qui ne sont homologues à aucune structure de pénis féminin de Neotrogla (figure 1c–f, h). Ces différences morphologiques renforcent l’hypothèse d’origine indépendante de leur pénis féminin.

Figure 2.

Figure 2. Arbre de maximum de vraisemblance (Troctomorpha et Psocomorpha omis de la figure), avec des changements d’état de caractères estimés par le modèle de vraisemblance. Les nombres indiquent les valeurs de support bootstrap / probabilités postérieures bayésiennes. Voir les documents supplémentaires électroniques, figures S1 et S2 pour plus de détails. (Version en ligne en couleur.)

L’évolution d’un pénis féminin est un événement extraordinairement rare, même chez les animaux dont la direction de sélection sexuelle est inversée. Néanmoins, nos résultats montrent qu’il est apparu deux fois dans ce petit groupe d’insectes. En plus de la compétition pour les dons séminaux dirigés par les hommes, certains facteurs propres à la biologie des Sensitibillini, tels que les environnements caverneux extrêmement oligotrophes et l’évolution d’un organe de stockage de sperme spécialisé pour détenir simultanément deux dons séminaux, ont probablement entraîné l’évolution du pénis féminin. De plus, l’évolution d’une petite structure ressemblant à un pénis, telle qu’observée chez Sensitibilla (figure 1e), avait probablement fonctionné comme une préadaptation. La morphologie et la fonction génitales détaillées de l’Afrotrogla et de la Sensitibilla sont encore inconnues et méritent d’être étudiées plus avant.

Comme dans les cas d’animaux ayant la direction conventionnelle de la sélection sexuelle, la coévolution génitale n’est pas simple au sein de Neotrogla. Chez la plupart des espèces, la membrane basale du pénis féminin a un lobe dorsal et deux lobes latéraux portant des épines sclérotisées (rouge et vert sur la figure 1d–f, k). Les femelles de N. curvata possèdent un ensemble supplémentaire d’épines sur la face ventrale (violet sur la figure 1d). En revanche, la membrane basale de N. truncata est couvert de minuscules denticules et n’a pas de lobes ni d’épines (figure 1c, i). Les organes génitaux mâles présentent également des schémas correspondants: les mâles de l’espèce avec des pénis femelles épineux ont des poches vaginales pour recevoir les épines (figure 1l), alors que les mâles de N. truncata n’ont pas de telles structures (figure 1j). Aucune cicatrice de plaie n’a été détectée dans les poches mâles. L’arbre présent placé N. truncata au sein de l’espèce avec des épines femelles ancrées et des poches mâles, ce qui implique que ces structures pourraient avoir évolué indépendamment ou avoir évolué chez leur ancêtre commun et être inversées à une condition simple chez N. truncata. Le résultat de la reconstruction parcimonieuse était ambigu, mais selon le critère de vraisemblance, les épines péniennes féminines et les poches vaginales masculines étaient estimées comme les plésiomorphies de Neotrogla (92,5% pour les deux: matériel supplémentaire électronique, tableau S2), suggérant une réduction secondaire coévolutive des épines et des poches d’ancrage chez N. truncata (figure 2).

Une désescalade similaire a été rapportée chez des animaux ayant la direction conventionnelle de la sélection sexuelle. Chez une espèce de Drosophile endémique des montagnes insulaires, les épines génitales mâles et les poches génitales femelles correspondantes sont réduites. Chez une espèce de coléoptère plongeur endémique d’un seul petit étang au Japon, les pattes mâles préhensiles par les femelles sont légèrement réduites par rapport aux congénères proches, parallèlement à la réduction des soies anti-préhensiles sur les élytres femelles. Bien que les causes exactes de ces cas ne soient pas claires, les théories prédisent que l’escalade et la désescalade concertées des traits coercitifs et résistants se produisent en fonction de l’équilibre entre les avantages de la coercition et ses coûts pour le contre-sexe. Parmi Neotrogla spp., N. truncata habite notamment des grottes sèches où l’on ne trouve que des proies et des prédateurs potentiels limités (matériel supplémentaire électronique, tableau S3). Des densités plus faibles de compétiteurs conspécifiques (femelles) et / ou de prédateurs dans des environnements extrêmes pourraient réduire le risque de perturbation des couples copulateurs et ainsi relâcher la pression de sélection pour une tenue sûre du partenaire. Alternativement, Neotrogla mâle pourrait contrôler le transfert de sperme et / ou de nutriments en fonction des stimuli fournis par les pénis féminins élaborés (c’est-à-dire le choix cryptique « masculin »), au cas où ils reflètent la qualité féminine. Avec peut-être de nombreuses espèces / populations non découvertes adaptées à chaque environnement de grotte isolé, des accumulations de données biologiques de base de Neotrogla sont fortement souhaitées pour discriminer ces hypothèses.

Accessibilité des données

Les données de séquence brutes sont disponibles auprès de GenBank (matériel supplémentaire électronique, tableau S1), et la matrice d’ADN alignée au format Nexus et le fichier Mesquite pour les données d’évolution morphologique sont disponibles auprès de FigShare.

Contributions des auteurs

K.Y. et Y.K. ont conçu l’étude. I.Y. et K.Y. ont réalisé la PCR et le séquençage. K.Y. analyses phylogénétiques et estimations de l’état ancestral. K.Y., C.L. et Y.K. ont analysé la morphologie. R.L.F., K.Y. et Y.K. ont effectué des travaux de terrain. R.L.F. a obtenu des données comportementales et environnementales. K.Y. et Y.K. ont écrit la première ébauche et tous les auteurs ont contribué au manuscrit final. Tous les auteurs acceptent d’être tenus responsables du contenu et approuvent la version finale du manuscrit.

Intérêts concurrents

Nous déclarons ne pas avoir d’intérêts concurrents.

Financement

Cette étude a été financée par les JSP 15H04409 à K.Y. et Y.K.; CNPq 304682/2014-4 à R.L.F.

Remerciements

Nous remercions Marconi Souza-Silva pour son soutien sur le terrain et Nico Schneider pour avoir fourni un échantillon précieux.

Notes de bas de page

Le matériel supplémentaire électronique est disponible en ligne à https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

©2018 Le(s) Auteur(s)

Publié(s) par la Royal Society. Tous droits réservés.

  • Brennan PL, Prum RO. 2015Mécanismes et preuves de la coévolution génitale: les rôles de la sélection naturelle, du choix du partenaire et des conflits sexuels. Harb de printemps froid. Transpire. Biol. 7, a017749. (doi: 10.1101/cshperspect.a017749) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2005Sexual conflict. Princeton, NJ: Princeton University Press. Crossref, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2002Correlated evolution of male and female morphologies in water striders. Evolution 56, 936-947. (doi:10.1111/j.0014-3820.2002.tb01406.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rönn J, Katvala M, Arnqvist G. 2007Coevolution between harmful male genitalia and female resistance in seed beetles. Proc. Natl Acad. Sci. États-Unis 104, 10 921-10 925. (doi: 10.1073/pnas.0701170104) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Tatarnic NJ, Cassis G. 2010sexual coevolution in the traumatically inseminating plant bug genus Coridromius. J. Evol. Biol. 23, 1321-1326. (doi: 10.1111/j.1420-9101.2010.01991.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Eberhard WG. 2015. Choix féminin cryptique et autres types de sélection sexuelle post-copulatoire. Dans Cryptic female choice in arthropodes (eds Peretti AV, Aisenberg A), pp. 1-26. Cham, Suisse: Springer International Publishing. Crossref, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Kamimura Y, Lienhard C. 2014le pénis féminin, le vagin masculin et leur évolution corrélée chez un insecte des cavernes. Curr. Biol. 24, 1006-1010. (doi: 10.1016/ j.cub.2014.03.022) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2000UN nouveau genre de Prionoglarididae d’une grotte namibienne (Insecta: Psocoptera). Rév. Suisse Zool. 107, 871-882. (doi: 10.5962/bhl.partie.80152) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2007Description d’un nouveau genre africain et d’une nouvelle tribu de Speleketorinae (Psocodea: « Psocoptera » : Prionoglarididae). Rév. Suisse Zool. 114, 441-469. (doi: 10.5962/bhl.partie.80399) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Holuša O, Grafitti G. 2010deux nouveaux Prionoglarididae troglodytes du Venezuela et de Namibie (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha). Rév. Suisse Zool. 117, 185-197. (doi: 10.5962/bhl.partie.117780) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Oliveira do Carmo T, Ferreira RL. 2010UN nouveau genre de Sensitibillini des grottes brésiliennes (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Rév. Suisse Zool. 117, 611-635. (doi: 10.5962 / bhl.partie.117600)Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2013UNE nouvelle espèce de Neotrogla des grottes brésiliennes (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Rév. Suisse Zool. 120, 3-12. ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2015revue des psocidés des cavernes brésiliennes des familles Psyllipsocidae et Prionoglarididae (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha) avec une clé pour les espèces sud-américaines de ces familles. Rév. Suisse Zool. 122, 121-142. ISI, Google Scholar
  • Kamimura Y, Yoshizawa K. Inversion des rôles sexuelle 2017. Dans Encyclopedia of animal cognition and behavior (éd. Vonk J, Shackelford TK). Berlin, Allemagne : Springer. Google Scholar
  • Kamimura Y. 2012les changements évolutifs liés aux organes génitaux féminins de la Drosophile réduisent le risque d’infection possible causé par des blessures copulatoires masculines. Se comporter. Ecol. Sociobiol. 66, 1107-1114. (doi:10.1007/s00265-012-1361-0 ) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Bergsten J, Miller KB. 2007la phylogénie des coléoptères plongeurs révèle une course aux armements coévolutionnaire entre les sexes. PLoS ONE 2, e522. (doi: 10.1371/ journal.pone.0000522)Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Parker GA. 1979sélection sexuelle et conflit sexuel. Dans Sélection sexuelle et compétition reproductive chez les insectes (éd. Blum MS, Blum NA), pp. 123-166. New York, NY : Presse académique. Google Scholar
  • Gavrilets S, Arnqvist G, Friberg U. 2001l’évolution du choix du partenaire féminin par conflit sexuel. Proc. R. Soc. Lond. B 268, 531-539. (doi: 10.1098/rspb.2000.1382)Link, ISI, Google Scholar
  • Hayashi TI, Vose M, Gavrilets S. 2007 Différenciation génétique par conflit sexuel. Évolution 61, 516-529. (doi: 10.1111/j.1558-5646.2007.00059.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Reinhold K, Kurtz J, Engqvist L. 2002Cryptic male choice: stratégies d’allocation des spermatozoïdes lorsque la qualité des femelles varie. J. Evol. Biol. 15, 201-209. (doi: 10.1046/j.1420-9101.2002.00390.x) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Yao I, Lienhard C, Kamimura Y. 2018Datasets pour la phylogénie moléculaire et l’évolution génitale des Prionoglarididae (Insecta: Psocodea). Partage de figues (doi: 10.6084/m9.partage de figues.6452816)Google Scholar

Laisser un commentaire

Votre adresse e-mail ne sera pas publiée. Les champs obligatoires sont indiqués avec *