Independent origins of female penis and its coevolution with male vagina in grotinsecten (Psocodea: Prionoglarididae)

Inleiding

het debat is gaande over de evolutionaire krachten die ten grondslag liggen aan de buitengewoon snelle diversificatie van genitale eigenschappen bij dieren . Het voortplantingssucces van de man neemt toe met het aantal paren, terwijl de geschiktheid van de vrouw over het algemeen niet toeneemt bij meervoudige paringen, omdat deze wordt beperkt door het aantal eicellen. Zo kan seksueel conflict over paring seksueel antagonistische coevolutie veroorzaken in genitale eigenschappen tussen de geslachten . Uit steeds meer gegevens blijkt dat mannetjes persistentiekenmerken in hun genitaliën ontwikkelen, zoals claspers en stekels, die hen in staat stellen om op dwang te paren met vrouwtjes, terwijl vrouwtjes resistentiekenmerken of tolerantie ontwikkelen, zoals projecties tegen klemvorming en buidels voor het opvangen van stekels, als een tegenaanpassing om de door mannen opgelegde kosten te beperken . Als alternatief zouden vrouwelijke genitale pouches kunnen functioneren om het vrouwtje in staat te stellen de mannen te bevoordelen die mechanisch compatibele genitaliën hebben (cryptische Vrouwelijke Keuze ).

Spermaoverdrachtstructuren zijn meerdere malen geëvolueerd in het dierenrijk, maar bijna altijd bij mannen. Vrouwtjes van het grotinsectengeslacht Neotrogla (Psocodea: Prinoglarididae: Sensibillini: figuur 1a) bezitten een penis-achtig orgaan, een gynosoom genoemd (figuur 1b–f). Dit orgaan wordt gebruikt om mannelijke vagina-achtige genitaliën op soortspecifieke wijze te verankeren gedurende een lange periode (40-70 uur in N. curvata), waarin volumineus en waarschijnlijk voedzaam sperma wordt doorgegeven aan het vrouwtje . Omdat ze in droge en oligotrofe grotten Wonen, heeft de hevige concurrentie om zaadgebonden gaven hun neiging tot meervoudige paring waarschijnlijk omgedraaid (omgekeerde richting van seksuele selectie). Onder de drie bekende geslachten van Sensibillini, is een goed ontwikkelde vrouwelijke penis ook bekend in Afrotrogla (figuur 1h), terwijl Sensibilla een dergelijke structuur niet heeft (figuur 1g) . Zo bieden de leden van Sensitibillini een uitzonderlijk zeldzame gelegenheid om de evolutionaire oorsprong van dit nieuwe penis-achtige orgaan en de algemeenheid van coevolutionaire patronen tussen mannelijke en vrouwelijke genitale eigenschappen te bestuderen.

figuur 1.

figuur 1. a) Neotrogla sp. in copula. b) Eindbuik van N. curvata in copula. Vrouwelijke structuren worden gemarkeerd door rood. (c–l) morfologie van de vrouwelijke (c–i,k) en mannelijke (j,l) genitaliën in Sensibillini, met het homologieschema aangegeven door kleuren. (c,i–j) Neotrogla truncata. d) N. curvata. (e–f,k–l) N. aurora (merk op dat N. brasiliensis en N. sp. hebben ook dit type genitaliën). g) Sensitibilla etosha. h) Afrotrogla oryx. Gestippelde gebieden van illustraties geven membranen aan en andere zijn scleriet ((c–h): ongeveer op schaal). Pijlpunten in (c-h) geven de opening van het spermathecaal kanaal aan, en pijlpunten in (j) en (l) geven de aanwezigheid (gevuld) of de afwezigheid (open) van mannelijke vaginale buidels aan. (C–e) zijaanzicht; (f-i,k) ventraal zicht; (j,l) dorsaal zicht.

in deze studie leveren we de eerste moleculaire fylogenie van Sensibillini op basis van zes genmarkers geselecteerd uit zowel kern-als mitochondriale genomen. Op basis van de geschatte boom bespreken we het coevolutionaire patroon van vrouwelijke en mannelijke geslachtsdelen.

materiaal en methoden

De grot psociden met omgekeerde genitaliën worden ingedeeld onder de familie Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha). In dit onderzoek werden alle generieke of hogere taxa van de familie bemonsterd, behalve het geslacht Speleopsocus, dat slechts van één enkel exemplaar bekend is. Neotrogla toont de meest uitgebreide conditie van de vrouwelijke penis, waaruit alle vier genoemde soorten plus een onbeschreven soort werden bemonsterd. Outgroepen werden geselecteerd uit alle suborden van ‘Psocoptera’ (niet-parasitaire Psocodea; elektronisch aanvullend materiaal, tabel S1). Nuclear 18S rRNA en Histone 3 en mitochondrial 12S rRNA, 16S rRNA, COI en CytB genen werden gebruikt. Bomen werden geschat door de maximale waarschijnlijkheid en Bayesiaanse methoden. Voorouderlijke staat wederopbouw werd uitgevoerd onder de spaarzaamheid en waarschijnlijkheid modellen. Voor de schatting van de waarschijnlijkheid van de voorouderlijke toestand werd de taklengte van de ML-boom opnieuw geschat Onder het moleculaire klokmodel. Een gedetailleerd overzicht van de methoden wordt gegeven in het elektronische aanvullende materiaal.

resultaten en discussie

in de huidige boom vormden Sensibilla en Afrotrogla een clade en werd Neotrogla geplaatst bij de zustergroep (figuur 2; elektronisch aanvullend materiaal, figuren S1 en S2). Sensitibilla en Afrotrogla worden gedistribueerd in zuidelijk Afrika, terwijl Neotrogla gedistribueerd wordt in Zuid-Amerika . Daarom is het resultaat geografisch gezien redelijk. Daarentegen is een goed ontwikkeld en uitpuilend Vrouwelijk penis-achtig orgaan bekend van Afrotrogla en Neotrogla, terwijl vrouwtjes van Sensibilla slechts een kleine gechitiniseerde schacht hebben bij de opening van het spermathecale kanaal dat een uitpuilend gedeelte mist (figuur 1c–h). Dit impliceert dat de goed ontwikkelde vrouwelijke penis ofwel onafhankelijk evolueerde in Afrotrogla en Neotrogla of secundair verminderde in Sensibilla. Gecorreleerd met de evolutie van de vrouwelijke penis, werd ook een afwezigheid van de mannelijke paramere (grijpend orgaan) gedetecteerd . Het resultaat van de spaarzame reconstructie was dubbelzinnig, maar volgens het waarschijnlijkheidscriterium waren ‘afwezigheid van vrouwelijke penis (88,7%)’ en ‘aanwezigheid van mannelijke paramere (84,6%)’ waarschijnlijker als de voorouderlijke toestanden van Sensibillini (elektronisch aanvullend materiaal, tabel S2), die de onafhankelijke oorsprong van de vrouwelijke penis en onafhankelijke Co-evolutionaire verliezen van de mannelijke parameres ondersteunen (figuur 2). De vrouwelijke penissen van Afrotrogla en Neotrogla zijn morfologisch aanzienlijk verschillend: die van Neotrogla is volledig gechitiniseerd aan de top en heeft basaal een opblaasbare ballonachtige structuur (figuur 1c-f), en deze laatste fungeert als anker tijdens de copulatie . Daarentegen is de vrouwelijke penis van Afrotrogla meestal membraneus (en waarschijnlijk opblaasbaar) apicaal, en er wordt geen basale opblaasbare structuur waargenomen . Bovendien draagt de penis van Afrotrogla een paar laterale sclerieten die niet homoloog zijn aan een vrouwelijke penisstructuur van Neotrogla (figuur 1c–f,h). Deze morfologische verschillen versterken de onafhankelijke oorsprongshypothese van hun vrouwelijke penis.

Figuur 2.

Figuur 2. Maximum-likelihood tree (Troctomorpha en Psocomorpha weggelaten uit de figuur), met veranderingen in de tekentoestand geschat door het waarschijnlijkheidsmodel. Getallen geven bootstrap ondersteuning waarden/Bayesian posterior waarschijnlijkheden. Zie elektronisch aanvullend materiaal, figuren S1 en S2 voor details. (Online versie in kleur.)

evolutie van een vrouwelijke penis is een buitengewoon zeldzame gebeurtenis, zelfs bij dieren met een omgekeerde richting van seksuele selectie . Toch blijkt uit onze resultaten dat het twee keer is ontstaan in deze kleine groep insecten. In aanvulling op de concurrentie voor de mannelijke gedreven zaad geschenken , een aantal factoren die uniek zijn voor de biologie van Sensibillini, zoals extreem oligotrofe grot omgevingen en de evolutie van een gespecialiseerde sperma opslag orgaan voor het gelijktijdig houden van twee zaad geschenken , waarschijnlijk dreef de evolutie van de vrouwelijke penis. Bovendien had de evolutie van een kleine penis-achtige structuur, zoals waargenomen in Sensibilla (figuur 1e), waarschijnlijk gefunctioneerd als een preadaptatie. De gedetailleerde genitale morfologie en functie van Afrotrogla en Sensitibilla zijn nog onbekend, en ze verdienen verdere studies.

zoals bij dieren met de conventionele richting van seksuele selectie, is genitale coevolutie niet eenvoudig binnen Neotrogla. Bij de meeste soorten heeft het basale membraan van de vrouwelijke penis één dorsale en twee laterale kwabben met gechitiniseerde stekels (rood en groen in figuur 1d–f,k). Vrouwtjes van N. curvata hebben een extra stel stekels aan de ventrale zijde (paars in figuur 1d). Het basale membraan van N. truncata is bedekt met kleine denticles en heeft geen lobben of stekels (figuur 1c,i). Mannelijke genitaliën vertonen ook overeenkomstige patronen: mannetjes van de soort met stekelige vrouwelijke penissen hebben vaginale buidels voor het ontvangen van de stekels (figuur 1L), terwijl mannetjes van N. truncata dergelijke structuren niet hebben (figuur 1j). Er is geen wondlitteken gevonden in de mannelijke buidels . De huidige boom geplaatst N. truncata binnen de soort met verankerende vrouwelijke stekels en mannelijke pouches, wat impliceert dat deze structuren onafhankelijk kunnen zijn geëvolueerd of kunnen zijn geëvolueerd in hun gemeenschappelijke voorouder en omgekeerd naar een eenvoudige toestand in N. truncata. Het resultaat van de spaarzame reconstructie was dubbelzinnig, maar volgens het waarschijnlijkheidscriterium waren vrouwelijke penisdoorns en mannelijke vaginale pouches naar schatting de plesiomorfieën van Neotrogla (92,5% voor beide: elektronisch aanvullend materiaal, tabel S2), wat wijst op een co-evolutionaire secundaire reductie van de ankerdoorns en pouches in N. truncata (figuur 2).

Soortgelijke de-escalatie is gemeld voor dieren met de conventionele richting van seksuele selectie. In een Drosophila soort endemisch op eiland bergen, mannelijke genitale stekels en de bijbehorende vrouwelijke genitale pouches zijn verminderd . Bij een duikende keversoort endemisch in een kleine vijver in Japan, zijn de vrouwelijke grijpende mannelijke poten iets verminderd in vergelijking met dichte congeneren, parallel met de vermindering van anti-grijpende setae op de vrouwelijke dekschilden . Hoewel de exacte oorzaken onduidelijk zijn voor deze gevallen, voorspellen theorieën dat zowel gecoördineerde escalatie als de-escalatie van dwang en resistente eigenschappen optreden afhankelijk van de balans tussen de voordelen van dwang en de kosten voor het contra geslacht . Onder Neotrogla spp., N. truncata bewoont met name droge grotten waar slechts beperkte potentiële prooien en roofdiersoorten worden gevonden (elektronisch aanvullend materiaal, tabel S3). Lagere dichtheden van soortgenoten (vrouwtjes) en / of roofdieren in extreme omgevingen kunnen het risico verminderen dat copulerende paren worden verstoord en kunnen zo de selectiedruk voor het veilig houden van paren verminderen. Als alternatief zou mannelijke Neotrogla de overdracht van sperma en/of voedingsstoffen kunnen controleren op basis van de stimuli die door de uitgewerkte vrouwelijke penissen worden geleverd (d.w.z. cryptische ‘mannelijke’ keuze), voor het geval ze vrouwelijke kwaliteit weerspiegelen . Met mogelijk veel onontdekte soorten / populaties aangepast aan elke geïsoleerde grot omgeving, accumulaties van fundamentele biologische gegevens van Neotrogla zijn zeer gewenst om onderscheid te maken tussen deze hypothesen.

data accessibility

ruwe sequentiegegevens zijn beschikbaar bij GenBank (elektronisch aanvullend materiaal, tabel S1), en Nexus geformatteerde uitgelijnde DNA-matrix en Mesquite-bestand voor morfologische evolutiegegevens zijn beschikbaar bij FigShare .

bijdragen van de auteurs

K. Y. en Y. K. ontwierpen de studie. I. Y. en K. Y. voerden PCR en sequencing uit. K. Y. voerde fylogenetische analyses en voorouderlijke staatschattingen uit. K. Y., C. L. en Y. K. analyseerden morfologie. R. L. F., K. Y. en Y. K. voerden veldwerk uit. R. L. F. verkregen gedrags-en milieugegevens. K. Y. en Y. K. schreven het eerste ontwerp en alle auteurs droegen bij aan het uiteindelijke manuscript. Alle auteurs stemmen ermee in verantwoordelijk te worden gehouden voor de inhoud ervan en keuren de definitieve versie van het manuscript goed.

concurrerende belangen

We verklaren dat we geen concurrerende belangen hebben.

financiering

deze studie werd gefinancierd door JSPS 15H04409 aan K. Y. en Y. K.; CNPq 304682/2014-4 Aan R. L. F.

Dankbetuigingen

Wij danken Marconi Souza-Silva voor de ondersteuning in het veld en Nico Schneider voor het leveren van een waardevolle steekproef.

voetnoten

elektronisch aanvullend materiaal is online beschikbaar op https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

© 2018 de Auteur(s)

gepubliceerd door The Royal Society. Alle rechten voorbehouden.

  • Brennan PL, Prum RO. 2015mechanismen en bewijs van genitale coevolutie: de rollen van natuurlijke selectie, partnerkeuze en seksueel conflict. Koude Lente Harb. Perspect. Biol. 7, a017749. (doi: 10.1101/cshperspect.a017749) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2005Sexual conflict. Princeton, NJ: Princeton University Press. Crossref, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2002Correlated evolution of male and female morphologies in water striders. Evolution 56, 936-947. (doi:10.1111/j.0014-3820.2002.tb01406.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rönn J, Katvala M, Arnqvist G. 2007Coevolution between harmful male genitalia and female resistance in seed beetles. Proc. Natl Acad. Sci. USA 104, 10 921-10 925. (doi: 10.1073 / pnas.0701170104) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Tatarnic NJ, Cassis G. 2010seksual coevolution in the traumatically inseminating plant bug genus Coridromius. J. Evol. Biol. 23, 1321-1326. (doi: 10.1111 / j. 1420-9101. 2010. 01991.x)Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Eberhard WG. 2015. Cryptische Vrouwelijke Keuze en andere vormen van post-copulatoire seksuele selectie. In Cryptic female choice in arthropods (eds Peretti AV, Aisenberg A), PP.1-26. Cham, Zwitserland: Springer International Publishing. Crossref, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Kamimura Y, Lienhard C. 2014 vrouwelijke penis, mannelijke vagina en hun gecorreleerde evolutie in een grotinsect. Curr. Biol. 24, 1006-1010. (doi: 10.1016 / j.cub.2014.03.022) Crossref, PubMed, Isi, Google Scholar
  • Lienhard C. 2000A nieuw geslacht van Prionoglarididae uit Een Namibische grot (Insecta: Psocoptera). Dominee suisse Zool. 107, 871-882. (doi: 10.5962 / bhl.deel.80152) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2007beschrijving van een nieuw Afrikaans geslacht en een nieuwe stam van Speleketorinae (Psocodea): “Psocoptera”: Prionoglarididae). Dominee suisse Zool. 114, 441-469. (doi: 10.5962 / bhl.deel.80399) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Holuša O, Grafitti G. 2010Two new cave-dwelling Prionoglarididae from Venezuela and Namibia (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha). Dominee suisse Zool. 117, 185-197. (doi: 10.5962 / bhl.deel.117780) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Oliveira do Carmo T, Ferreira RL. 2010A nieuw geslacht van Sensitibillini uit Braziliaanse grotten (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Dominee suisse Zool. 117, 611-635. (doi: 10.5962/bhl.deel.117600) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2013A nieuwe soort Neotrogla uit Braziliaanse grotten (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Dominee suisse Zool. 120, 3-12. ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2015Review van Braziliaanse grot psocidae van de families Psyllipsocidae en Prionoglarididae (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha) met een sleutel tot de Zuid-Amerikaanse soorten van deze families. Dominee suisse Zool. 122, 121-142. Isi, Google Scholar
  • Kamimura Y, Yoshizawa K. 2017Sex rolomkering. In Encyclopedia of animal cognition and behavior (eds Vonk J, Shackelford TK). Berlijn, Duitsland: Springer. Google Scholar
  • Kamimura Y. 2012 gecorreleerde evolutionaire veranderingen in vrouwelijke geslachtsorganen van Drosophila verminderen het mogelijke infectierisico veroorzaakt door mannelijke copulatoire verwonding. Behav. Ecol. Sociobiol. 66, 1107-1114. (doi: 10.1007 / s00265-012-1361-0) Crossref, Isi, Google Scholar
  • Bergsten J, Miller KB. 2007phylogenie van duikkevers onthult een co-evolutionaire wapenwedloop tussen de seksen. PLoS 1 2, e522. (doi: 10.1371 / journal.pone.0000522) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Parker GA. 1979seksuele selectie en seksueel conflict. In Sexual selection and reproductive competition in insects (eds Blum MS, Blum NA), PP.123-166. New York, NY: Academic Press. Google Scholar
  • Gavrilets S, Arnqvist G, Friberg U. 2001 the evolution of female partner choice by sexual conflict. Proc. R. Soc. Lond. B 268, 531-539. (doi: 10.1098 / rspb.2000.1382) Link, Isi, Google Scholar
  • Hayashi TI, Vose M, Gavrilets S. 2007Genetic differentiation by sexual conflict. Evolutie 61, 516-529. (doi: 10.1111 / j. 1558-5646. 2007. 00059.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Reinhold K, Kurtz J, Engqvist L. 2002Cryptic male choice: spermal allocation strategies when female quality varies. J. Evol. Biol. 15, 201-209. (doi: 10.1046 / j. 1420-9101. 2002. 00390.x) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Yao I, Lienhard C, Kamimura Y. 2018Datasets for the molecular phylogeny and genital evolution of Prionoglarididae (Insecta: Psocodea). Figshare (doi: 10.6084 / m9.figshare.6452816) Google Scholar

Geef een antwoord

Het e-mailadres wordt niet gepubliceerd. Vereiste velden zijn gemarkeerd met *