originile independente ale penisului feminin și coevoluția sa cu vaginul masculin la insectele din peșteri (Psocodea: Prionoglarididae)

Introducere

dezbaterea este în curs de desfășurare cu privire la forțele evolutive care stau la baza diversificării extraordinar de rapide a trăsăturilor genitale la animale . Succesul reproductiv masculin crește odată cu numărul de perechi, în timp ce fitnessul feminin nu crește în general cu împerecheri multiple, deoarece este limitat de numărul de ovule. Astfel, conflictul sexual asupra împerecherii poate provoca coevoluție antagonistă sexual în trăsăturile genitale între sexe . Dovezile crescânde arată că bărbații dezvoltă trăsături de persistență în organele genitale, cum ar fi cleme și spini, care le permit să se împerecheze coercitiv cu femelele, în timp ce femelele dezvoltă trăsături de rezistență sau toleranță, cum ar fi proiecții anti-strângere și pungi pentru acomodarea coloanei vertebrale, ca o contraadaptare pentru atenuarea costurilor impuse de bărbați . Alternativ, pungile genitale feminine ar putea funcționa pentru a permite femelei să favorizeze bărbații care au organe genitale compatibile mecanic (alegere criptică Feminină ).

structurile de transfer de spermă au evoluat de mai multe ori în regnul animal, dar aproape întotdeauna la bărbați. Femelele din genul de insecte rupestre Neotrogla (Psocodea: Prinoglarididae: Sensitibillini: figura 1a) posedă un organ asemănător penisului, denumit gynosome (figura 1b-f). Acest organ este folosit pentru a ancora organele genitale masculine asemănătoare vaginului într-o manieră specifică speciei pentru o perioadă lungă de timp (40-70 h în N. curvata), timp în care materialul seminal voluminos și probabil nutritiv este transmis femelei . Deoarece locuiesc în peșteri uscate și oligotrofe, concurența severă pentru darurile seminale le-a inversat probabil tendința de împerechere multiplă (direcția inversă a selecției sexuale). Dintre cele trei genuri cunoscute de Sensitibillini, un penis feminin bine dezvoltat este cunoscut și în Afrotrogla (figura 1h), în timp ce Sensitibilla nu are o astfel de structură (figura 1g) . Astfel, membrii Sensitibillini oferă o oportunitate excepțional de rară de a studia originile evolutive ale acestui nou organ asemănător penisului și generalitatea modelelor coevoluționare dintre trăsăturile genitale masculine și feminine.

Figura 1.

Figura 1. (a)Neotrogla sp. în copula. (b) abdomenul Terminal al N. curvata în copula. Structurile feminine sunt evidențiate de roșu. (c–l) morfologia organelor genitale feminine (C–I,k) și masculine (j,l) în Sensitibillini, cu schema de omologie indicată prin culori. (c,i–j) neotrogla truncata. (d) N. curvata. (e–f,k–l) N. aurora (rețineți că N. brasiliensis și N. sp. au, de asemenea, acest tip de organe genitale). (g) Sensibibilla etosha. (h) Afrotrogla oryx. Regiunile punctate ale ilustrațiilor indică membranele, iar altele sunt sclerite ((c–h): aproximativ la scară). Vârfurile săgeților din (c–h) indică deschiderea canalului spermatecal, iar vârfurile săgeților din (j) și (l) indică prezența (umplută) sau absența (deschisă) a pungilor vaginale masculine. (c–E) vedere laterală; (f–I,k) vedere ventrală; (j,l) vedere dorsală.

în acest studiu, oferim prima filogenie moleculară a Sensibilillini pe baza a șase markeri genici selectați atât din genomul nuclear, cât și din cel mitocondrial. Pe baza arborelui estimat, discutăm modelul coevoluționar al organelor genitale feminine și masculine.

Material și metode

psocidele din peșteră cu organele genitale inversate sunt clasificate în familia Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha). În acest studiu, toți taxonii generici sau superiori ai familiei au fost eșantionați, cu excepția genului Speleopsocus, care este cunoscut doar dintr-un singur exemplar. Neotrogla prezintă cea mai elaborată condiție a penisului feminin, din care au fost prelevate toate cele patru specii numite plus o specie nedescrisă. Outgrupurile au fost selectate din toate subordinele ‘Psocoptera’ (psocodea neparazitară; material electronic suplimentar, tabelul S1). Au fost utilizate gene nucleare 18S rRNA și Histone 3 și mitocondriale 12S rRNA, 16S rRNA, COI și CytB. Copacii au fost estimați prin probabilitatea maximă și metodele Bayesiene. Reconstrucția ancestrală a statului a fost realizată sub modelele de parsimonie și probabilitate. Pentru estimarea probabilității stării ancestrale, lungimea ramurii arborelui ML a fost reevaluată sub modelul ceasului molecular. O descriere detaliată a metodelor este prezentată în materialul electronic suplimentar.

rezultate și discuții

în arborele prezent, Sensitibilla și Afrotrogla au format o cladă, iar Neotrogla a fost plasată grupului său suror (figura 2; Material electronic suplimentar, figurile S1 și s2). Sensitibilla și Afrotrogla sunt distribuite în Africa de Sud , în timp ce Neotrogla este distribuită în America de Sud . Prin urmare, rezultatul este rezonabil din punct de vedere geografic. În schimb, un organ feminin bine dezvoltat și proeminent asemănător penisului este cunoscut din Afrotrogla și Neotrogla, în timp ce femelele din Sensitibilla au doar un mic arbore sclerotizat lângă deschiderea canalului spermatecal căruia îi lipsește o porțiune proeminentă (figura 1C-h). Acest lucru implică faptul că penisul feminin bine dezvoltat fie a evoluat independent în Afrotrogla și Neotrogla, fie a scăzut secundar în Sensitibilla. Corelat cu evoluția penisului feminin, a fost detectată și absența paramere-ului masculin (organul de prindere). Rezultatul reconstrucției parsimonioase a fost ambiguu, dar după criteriul probabilității, ‘ absența penisului feminin (88,7%)’ și ‘prezența paramerului masculin (84,6%)’ au fost estimate a fi mai probabile ca stări ancestrale ale Sensibilillini (material electronic suplimentar, tabelul S2), susținând originile independente ale penisului feminin și pierderile coevoluționare independente ale paramerilor masculi (figura 2). Penisurile feminine din Afrotrogla și Neotrogla sunt considerabil diferite morfologic: cea a Neotrogla este complet sclerotizată apical și posedă o structură gonflabilă asemănătoare balonului bazal (figura 1C-f), iar aceasta din urmă acționează ca o ancoră în timpul copulării . În schimb, penisul feminin al Afrotrogla este în mare parte membranos (și probabil gonflabil) APIC și nu se observă o structură gonflabilă bazală . În plus,penisul Afrotrogla poartă o pereche de sclerite laterale care nu sunt omoloage cu nici o structură a penisului feminin de Neotrogla (figura 1c–f, h). Aceste diferențe morfologice întăresc ipoteza de origine independentă a penisului lor feminin.

Figura 2.

Figura 2. Arborele cu probabilitate maximă (Troctomorpha și Psocomorpha omise din figură), cu modificări ale stării caracterului estimate de modelul de probabilitate. Numerele indică valorile suportului bootstrap / probabilitățile posterioare Bayesiene. A se vedea materialul electronic suplimentar, figurile S1 și s2 pentru detalii. (Versiunea Online în culori.)

evoluția unui penis feminin este un eveniment extraordinar de rar, chiar și în rândul animalelor cu direcție inversă de selecție sexuală . Cu toate acestea, rezultatele noastre arată că a apărut de două ori în acest mic grup de insecte. În plus față de concurența pentru cadourile seminale conduse de bărbați , unii factori unici pentru biologia Sensibilillini, cum ar fi mediile rupestre extrem de oligotrofe și evoluția unui organ specializat de stocare a spermei pentru deținerea simultană a două cadouri seminale , au condus probabil evoluția penisului feminin. În plus, evoluția unei structuri mici asemănătoare penisului, observată în Sensitibilla (figura 1e), a funcționat probabil ca o preadaptare. Morfologia și funcția genitală detaliată a Afrotrogla și Sensitibilla sunt încă necunoscute și merită studii suplimentare.

ca și în cazul animalelor cu direcția convențională de selecție sexuală, coevoluția genitală nu este simplă în cadrul Neotrogla. La majoritatea speciilor, membrana bazală a penisului feminin are un lobi dorsali și doi laterali care poartă spini sclerotizați (roșu și verde în figura 1d–f,k). Femelele de N. curvata posedă un set suplimentar de spini pe partea ventrală (violet în figura 1d). Prin contrast, membrana bazală a lui N. truncata este acoperită cu denticule minuscule și nu are lobi sau spini (figura 1c,i). Genitalia masculină prezintă, de asemenea, modele corespunzătoare: masculii din specia cu penisuri feminine spinoase au pungi vaginale pentru primirea coloanei vertebrale (figura 1l), în timp ce masculii din N. truncata nu au astfel de structuri (figura 1J). Nici o cicatrice rana a fost detectat în pungi de sex masculin . Arborele prezent plasat N. truncata în cadrul speciei cu spini feminini ancorați și pungi masculine, ceea ce înseamnă că aceste structuri ar fi putut evolua independent sau ar fi putut evolua în strămoșul lor comun și s-au inversat într-o stare simplă în N. truncata. Rezultatul reconstrucției parsimonioase a fost ambiguu, dar după criteriul probabilității, spinii penisului feminin și pungile vaginale masculine au fost estimate a fi plesiomorfiile Neotrogla (92,5% pentru ambele: material electronic suplimentar, tabelul S2), sugerând reducerea secundară coevoluționară a spinilor și pungilor de ancorare în N. truncata (figura 2).

de-escaladare similară a fost raportată pentru animalele cu direcția convențională de selecție sexuală. La o specie de Drosophila endemică în munții insulei, spinii genitali masculi și pungile genitale feminine corespunzătoare sunt reduse . Într-o specie de gândac de scufundare endemică pentru un singur iaz mic din Japonia, picioarele masculine care prind femele sunt ușor reduse în comparație cu congenerii apropiați, în paralel cu reducerea setelor anti-apucătoare pe elytra Feminină . Deși cauzele exacte sunt neclare pentru aceste cazuri, teoriile prezic că atât escaladarea concertată, cât și descaladarea trăsăturilor coercitive și rezistente apar în funcție de echilibrul dintre beneficiile coerciției și costurile sale pentru contra sex . Printre Neotrogla spp., N. truncata locuiește în special în peșteri uscate, unde se găsesc doar specii potențiale limitate de pradă și prădător (material electronic suplimentar, tabelul S3). Densitățile mai mici ale concurenților conspecifici (femele) și/sau prădători în medii extreme ar putea reduce riscul de perturbare a perechilor copulatoare și, astfel, pot relaxa presiunea de selecție pentru deținerea sigură a partenerului. Alternativ, neotrogla masculină ar putea controla transferul de spermă și / sau nutrienți pe baza stimulilor furnizați de penisurile feminine elaborate (adică alegerea criptică a bărbatului), în cazul în care acestea reflectă calitatea feminină . Cu Posibil multe specii/populații nedescoperite adaptate fiecărui mediu izolat al peșterii, acumulările de date biologice de bază ale Neotrogla sunt foarte dorite pentru a discrimina aceste ipoteze.

accesibilitatea datelor

datele secvenței brute sunt disponibile de la GenBank (material electronic suplimentar, tabelul S1), iar matricea ADN aliniată formatată Nexus și fișierul Mesquite pentru evoluția morfologică datele sunt disponibile de la FigShare .

contribuțiile autorilor

K. Y. și Y. K. au proiectat studiul. I. Y. și K. Y. au efectuat PCR și secvențiere. K. I. a efectuat analize filogenetice și estimări ale stării ancestrale. K. Y., C. L. și Y. K. au analizat morfologia. R. L. F., K. Y. și Y. K. au condus munca de teren. R. L. F. a obținut date comportamentale și de mediu. K. Y. și Y. K. au scris primul proiect și toți autorii au contribuit la manuscrisul final. Toți autorii sunt de acord să fie trași la răspundere pentru conținutul acestuia și să aprobe versiunea finală a manuscrisului.

interese concurente

declarăm că nu avem interese concurente.

finanțare

Acest studiu a fost finanțat de JSPS 15H04409 către K. Y. și Y. K.; CNPq 304682/2014-4 către R. L. F.

mulțumiri

mulțumim Marconi Souza-Silva pentru sprijin în domeniu și Nico Schneider pentru furnizarea unui eșantion valoros.

note de subsol

Materialul electronic suplimentar este disponibil online lahttps://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

2018 autorul(autorii)

publicat de Societatea Regală. Toate drepturile rezervate.

  • Brennan PL, Prum RO. 2015mecanisme și dovezi ale coevoluției genitale: rolurile selecției naturale, alegerea partenerului și conflictul sexual. Harb De Primăvară Rece. Perspect. Biol. 7, a017749. (doi: 10.1101/cshperspect.a017749) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2005Sexual conflict. Princeton, NJ: Princeton University Press. Crossref, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2002Correlated evolution of male and female morphologies in water striders. Evolution 56, 936-947. (doi:10.1111/j.0014-3820.2002.tb01406.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rönn J, Katvala M, Arnqvist G. 2007Coevolution between harmful male genitalia and female resistance in seed beetles. Proc. Natl Acad. Sci. SUA 104, 10 921-10 925. (doi: 10.1073 / pnas.0701170104) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Tatarnic NJ, Cassis G. 2010coevoluția sexuală în genul de insecte de plante inseminate traumatic Coridromius. J. Evol. Biol. 23, 1321-1326. (doi:10.1111 / j. 1420-9101.2010. 01991.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Eberhard WG. 2015. Alegerea criptică a femeilor și alte tipuri de selecție sexuală post-copulatorie. În alegerea criptică a femeilor la artropode (eds Peretti AV, Aisenberg A), PP.1-26. Cham, Elveția: Editura Springer International. Crossref, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Kamimura Y, Lienhard C. 2014penisul feminin, vaginul masculin și evoluția lor corelată într-o insectă de peșteră. Curr. Biol. 24, 1006-1010. (doi: 10.1016/j.pui.2014.03.022) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2000a nou gen de Prionoglarididae dintr-o peșteră Namibiană (Insecta: Psocoptera). Rev. suisse Zool. 107, 871-882. (doi: 10.5962 / bhl.parte.80152) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2007descrierea unui nou gen African și a unui nou trib de Speleketorinae (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Rev. suisse Zool. 114, 441-469. (doi: 10.5962 / bhl.parte.80399) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, holu Oqua O, Grafitti G. 2010două noi Prionoglarididae din Venezuela și Namibia (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha). Rev. suisse Zool. 117, 185-197. (doi: 10.5962 / bhl.parte.117780) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Oliveira do Carmo T, Ferreira RL. 2010UN nou gen de Sensibillini din peșterile braziliene (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Rev. suisse Zool. 117, 611-635. (doi: 10.5962 / bhl.parte.117600) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2013o nouă specie de neotrogla din peșterile braziliene (Psocodea: ‘Psocoptera’: Prionoglarididae). Rev. suisse Zool. 120, 3-12. ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2015revizuirea psocidelor rupestre braziliene ale familiilor Psyllipsocidae și Prionoglarididae (Psocodea: ‘Psocoptera’: Trogiomorpha) cu o cheie pentru speciile sud-americane ale acestor familii. Rev. suisse Zool. 122, 121-142. ISI, Google Scholar
  • Kamimura Y, Yoshizawa K. 2017sex rol inversare. În Enciclopedia cunoașterii și comportamentului animalelor (eds Vonk J, Shackelford TK). Berlin, Germania: Springer. Google Scholar
  • Kamimura Y. 2012modificările evolutive corelate în organele genitale feminine Drosophila reduc riscul posibil de infecție cauzat de rănirea copulatorie masculină. Comportă-te. Ecol. Sociobiol. 66, 1107-1114. (doi: 10.1007 / s00265-012-1361-0) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Bergsten J, Miller KB. 2007 filogenia gândacilor de scufundare dezvăluie o cursă coevoluționară a înarmărilor între sexe. PLoS unu 2, e522. (doi: 10.1371/jurnal.pone.0000522) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Parker Ga. 1979selecția sexuală și conflictul sexual. În selecția sexuală și concurența reproductivă la insecte (eds Blum MS, Blum NA), PP.123-166. New York, NY: presă academică. Google Scholar
  • Gavrilets s, Arnqvist G, Friberg U. 2001evoluția alegerii partenerului feminin prin conflict sexual. Proc. R. Soc. Lond. B 268, 531-539. (doi: 10.1098/rspb.2000.1382) Link, ISI, Google Scholar
  • Hayashi TI, Vose M, Gavrilets S. 2007diferențierea genetică prin conflict sexual. Evoluția 61, 516-529. (doi: 10.1111 / j.1558-5646.2007.00059.X) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Reinhold K, Kurtz J, Engqvist L. 2002cryptic male choice: strategii de alocare a spermei atunci când calitatea feminină variază. J. Evol. Biol. 15, 201-209. (doi: 10.1046 / j. 1420-9101.2002. 00390.X) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Yao I, Lienhard C, Kamimura Y. 2018Datasets pentru filogenia moleculară și evoluția genitală a Prionoglarididae (Insecta: Psocodea). Figshare (doi: 10.6084/m9.figshare.6452816) Google Scholar

Lasă un răspuns

Adresa ta de email nu va fi publicată. Câmpurile obligatorii sunt marcate cu *