oberoende ursprung av kvinnlig penis och dess samevolution med manlig vagina i grottinsekter (Psocodea: Prionoglarididae)

introduktion

debatten pågår om de evolutionära krafter som ligger bakom utomordentligt snabb diversifiering av könsdelar hos djur . Manlig reproduktiv framgång ökar med antalet kompisar, medan kvinnlig kondition i allmänhet inte ökar med flera parningar eftersom den begränsas av antalet ägg. Således kan sexuell konflikt om parning orsaka sexuellt antagonistisk samevolution i könsdrag mellan könen . Monteringsbevis visar att män utvecklar uthållighetsdrag i sina könsorgan, såsom klämmor och ryggar, som gör det möjligt för dem att tvångsmässigt para sig med kvinnor, medan kvinnor utvecklar egenskaper för motstånd eller tolerans, såsom anti-knäppande projektioner och påsar för att ta emot ryggar, som en motanpassning för att mildra de manliga pålagda kostnaderna . Alternativt kan kvinnliga genitala påsar fungera så att kvinnan kan gynna män som har mekaniskt kompatibla könsorgan (kryptiskt kvinnligt val ).

Spermöverföringsstrukturer har utvecklats flera gånger i djurriket men nästan alltid hos män. Kvinnor av grottinsektsläktet Neotrogla (psocodea: Prinoglarididae: Sensitibillini: Figur 1a) har ett penisliknande organ, benämnt en gynosom (Figur 1b-f). Detta organ används för att förankra manliga vagina-liknande könsorgan på ett artsspecifikt sätt under en lång tidsperiod (40-70 h I N. curvata), under vilken voluminös och förmodligen näringsrik Sperma överförs till honan . Eftersom de bor i torra och oligotrofa grottor, har allvarlig konkurrens om seminalgåvor sannolikt vänt sin benägenhet för flera parning (omvänd riktning för sexuellt urval). Bland de tre kända släktena Sensitibillini är en välutvecklad kvinnlig penis också känd i Afrotrogla (figur 1h), medan Sensitibilla inte har en sådan struktur (figur 1g) . Således ger medlemmarna i Sensitibillini ett exceptionellt sällsynt tillfälle att studera det evolutionära ursprunget till detta nya penisliknande organ och generaliteten av coevolutionära mönster mellan manliga och kvinnliga könsdelar.

Figur 1.

Figur 1. a) Neotrogla sp. i copula. (b) Terminal buk av N. curvata i copula. Kvinnliga strukturer markeras med rött. (c–l) morfologi hos kvinnliga (c–i,k) och manliga (j,l) könsorgan i Sensitibillini, med homologischemat indikerat med färger. (c,i–j) Neotrogla truncata. (D) N. curvata. (e–f,k–l) N. aurora (notera att N. brasiliensis och N. sp. har också denna typ av könsorgan). g) Sensibililla etosha. h) Afrotrogla oryx. Prickade regioner av illustrationer indikerar membran och andra är sklerit ((c–h): ungefär till skala). Pilspetsar i (c–h) indikerar öppningen av spermathecalkanalen, och pilspetsar i (j) och (l) indikerar närvaron (fylld) eller frånvaron (Öppen) av manliga vaginala påsar. (c-e) sidovy; (f–i,k) ventralvy; (j,l) dorsalvy.

i denna studie tillhandahåller vi den första molekylära fylogenin av Sensitibillini baserat på sex genmarkörer valda från både kärn-och mitokondriella genom. Baserat på det uppskattade trädet diskuterar vi det coevolutionära mönstret av kvinnliga och manliga könsorgan.

Material och metoder

grottpsociderna med omvända könsorgan klassificeras under familjen Prionoglarididae (Insecta: Psocodea: Trogiomorpha). I denna studie samplades alla generiska eller högre taxa i familjen förutom släktet Speleopsocus, som endast är känt från ett enda prov. Neotrogla visar det mest utarbetade tillståndet hos den kvinnliga penis, från vilken alla fyra namngivna arter plus en obeskriven Art samplades. Utgrupper valdes från alla underordningar av ’Psocoptera’ (icke-parasitisk Psocodea; elektroniskt tilläggsmaterial, tabell S1). Nukleära 18S rRNA och histon 3 och mitokondriella 12s rRNA, 16s rRNA, COI och CytB-gener användes. Träd uppskattades med maximal sannolikhet och bayesiska metoder. Ancestral State rekonstruktion genomfördes under parsimoni och sannolikhet modeller. För sannolikheten för förfädernas tillståndsuppskattning uppskattades GRENLÄNGDEN på ML-trädet under molekylär klockmodell. En detaljerad redogörelse för metoderna ges i det elektroniska tilläggsmaterialet.

resultat och diskussion

i det nuvarande trädet bildade Sensitibilla och Afrotrogla en klad, och Neotrogla placerades till sin systergrupp (figur 2; elektroniskt kompletterande material, figurerna S1 och S2). Sensibililla och Afrotrogla distribueras i södra Afrika, medan Neotrogla distribueras i Sydamerika . Därför är resultatet rimligt geografiskt. Däremot är ett välutvecklat och utskjutande kvinnligt penisliknande organ känt från Afrotrogla och Neotrogla, medan kvinnor av Sensibililla endast har en liten sklerotiserad axel nära öppningen av spermathecalkanalen som saknar en utskjutande del (figur 1C-h). Detta innebär att den välutvecklade kvinnliga penis antingen utvecklades oberoende i Afrotrogla och Neotrogla eller reducerades sekundärt i Sensibililla. Korrelerad med utvecklingen av den kvinnliga penis upptäcktes också en frånvaro av den manliga parameren (gripande organ). Resultatet av den parsimoniska rekonstruktionen var tvetydigt, men med sannolikhetskriterium beräknades ’frånvaro av kvinnlig penis (88,7%)’ och ’närvaro av manlig paramere (84,6%)’ vara mer sannolikt som sensitibillinis förfäders tillstånd (elektroniskt tilläggsmaterial, tabell S2), som stöder den kvinnliga penisens oberoende ursprung och oberoende coevolutionära förluster hos manliga paramerer (figur 2). De kvinnliga peniserna av Afrotrogla och Neotrogla är väsentligt olika morfologiskt: Neotrogla är fullständigt sklerotiserad apikalt och har en uppblåsbar ballongliknande struktur basalt (figur 1C-f), och den senare fungerar som ett ankare under parning . Däremot är Afrotroglas kvinnliga penis mestadels membranös (och förmodligen uppblåsbar) apikalt, och ingen basal uppblåsbar struktur observeras . Dessutom har Afrotrogla penis ett par laterala skleriter som inte är homologa med någon kvinnlig penisstruktur av Neotrogla (figur 1C–f,h). Dessa morfologiska skillnader förstärker den oberoende ursprungshypotesen för deras kvinnliga penis.

Figur 2.

Figur 2. Maximalt sannolikhetsträd (Troktomorpha och Psocomorpha utelämnas från figuren), med teckentillståndsförändringar uppskattade av sannolikhetsmodellen. Siffror indikerar bootstrap stödvärden / Bayesian posterior sannolikheter. Se elektroniskt tilläggsmaterial, figurerna S1 och S2 för detaljer. (Onlineversion i färg.)

utveckling av en kvinnlig penis är en utomordentligt sällsynt händelse, även bland djuren med omvänd riktning av sexuellt urval . Ändå visar våra resultat att det har uppstått två gånger i denna lilla grupp insekter. Förutom konkurrens om manliga drivna seminalgåvor, körde vissa faktorer som är unika för Sensitibillinis biologi , såsom extremt oligotrofa grottmiljöer och utvecklingen av ett specialiserat spermlagringsorgan för att samtidigt hålla två seminalgåvor, förmodligen utvecklingen av den kvinnliga penis. Dessutom hade utvecklingen av en liten penisliknande struktur, som observerats i Sensibililla (figur 1e), troligen fungerat som en preadaptation. Den detaljerade könsmorfologin och funktionen hos Afrotrogla och Sensibililla är fortfarande okänd, och de förtjänar ytterligare studier.

som i fall av djur med den konventionella riktningen för sexuellt urval är genital coevolution inte okomplicerad inom Neotrogla. I de flesta arter har basalmembranet hos den kvinnliga penis en dorsal och två laterala lober med sklerotiserade ryggar (röd och grön i figur 1D–f, k). Kvinnor av N. curvata har en extra uppsättning ryggar på ventralsidan (lila i figur 1d). Däremot basalmembranet av N. truncata är täckt med små tandpartiklar och har inga lober eller ryggar (figur 1c,i). Manliga könsorgan visar också motsvarande mönster: män av arten med spiny kvinnliga penisar har vaginala påsar för att ta emot ryggraden (figur 1L), medan män av N. truncata inte har sådana strukturer (figur 1j). Inget sår ärr har upptäckts i hanpåsarna . Det nuvarande trädet placerade N. truncata inom arten med förankring kvinnliga ryggar och manliga påsar, vilket innebär att dessa strukturer kan ha utvecklats oberoende eller kan ha utvecklats i sin gemensamma förfader och vänds till ett enkelt tillstånd i N. truncata. Resultatet av den parsimoniska rekonstruktionen var tvetydigt, men med sannolikhetskriterium beräknades kvinnliga penisspinnar och manliga vaginala påsar vara plesiomorphies av Neotrogla (92,5% för båda: elektroniskt tilläggsmaterial, tabell S2), vilket tyder på coevolutionär sekundär reduktion av förankringsspinnarna och påsarna i N. truncata (figur 2).

liknande de-eskalering har rapporterats för djur med konventionell riktning för sexuellt urval. I en Drosophila-art som är endemisk mot öbergen reduceras manliga könsdelar och motsvarande kvinnliga könsdelar. I en dykbaggarter som är endemiska mot en enda liten damm i Japan reduceras kvinnliga gripande manliga ben något jämfört med nära kongener, parallellt med minskningen av anti-gripande setae på honan elytra . Även om exakta orsaker är oklara för dessa fall, teorier förutspår att både samordnad eskalering och de-eskalering av tvångsmässiga och resistenta egenskaper uppstår beroende på balansen mellan fördelarna med tvång och dess kostnader för räknaren sex . Bland Neotrogla spp., N. truncata bor särskilt torra grottor där endast begränsade potentiella bytes-och rovdjursarter finns (elektroniskt tilläggsmaterial, tabell S3). Lägre densiteter hos specifika konkurrenter (kvinnor) och/eller rovdjur i extrema miljöer kan minska risken för att kopulerande par störs och därmed kan slappna av urvalstrycket för säker kompishållning. Alternativt kan manlig Neotrogla kontrollera överföringen av spermier och/eller näringsämnen baserat på stimuli som tillhandahålls av de utarbetade kvinnliga peniserna (dvs. kryptiskt ’manligt’ val), om de återspeglar kvinnlig kvalitet . Med eventuellt många oupptäckta arter / populationer anpassade till varje isolerad grottmiljö är ansamlingar av grundläggande biologiska data från Neotrogla mycket önskvärda för att skilja mellan dessa hypoteser.

datatillgänglighet

Råsekvensdata är tillgängliga från GenBank (elektroniskt kompletterande material, tabell S1) och Nexus formaterad inriktad DNA-matris och Mesquite-fil för morfologisk evolution data är tillgängliga från FigShare .

författarnas bidrag

K. Y. och Y. K. utformade studien. I. Y. och K. Y. genomförde PCR och sekvensering. K. Y. genomförda fylogenetiska analyser och förfädernas uppskattningar. K. Y., C. L. Och Y. K. analyserade morfologi. R. L. F., K. Y. och Y. K. genomförde fältarbete. R. L. F. erhållna beteende-och miljödata. K. Y. och Y. K. skrev det första utkastet och alla författare bidrog till det slutliga manuskriptet. Alla författare är överens om att hållas ansvariga för innehållet däri och godkänna den slutliga versionen av manuskriptet.

konkurrerande intressen

vi förklarar att vi inte har några konkurrerande intressen.

finansiering

denna studie finansierades av JSPS 15H04409 till K. Y. och Y. K.; CNPq 304682/2014-4 till R. L. F.

bekräftelser

Vi tackar Marconi Souza-Silva för stöd i fältet och Nico Schneider för att leverera ett värdefullt prov.

fotnoter

elektroniskt kompletterande material finns tillgängligt online påhttps://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4285766.

2018 författaren / författarna

publicerad av Royal Society. Alla rättigheter förbehållna.

  • Brennan PL, Prum RO. 2015mekanismer och bevis på genital coevolution: rollerna för naturligt urval, kompisval och sexuell konflikt. Kall Vår Harb. Perspektiv. Biol. 7, a017749. (doi: 10.1101/cshperspect.a017749) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2005Sexual conflict. Princeton, NJ: Princeton University Press. Crossref, Google Scholar
  • Arnqvist G, Rowe L. 2002Correlated evolution of male and female morphologies in water striders. Evolution 56, 936-947. (doi:10.1111/j.0014-3820.2002.tb01406.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rönn J, Katvala M, Arnqvist G. 2007Coevolution between harmful male genitalia and female resistance in seed beetles. Proc. Natl Acad. Sci. USA 104, 10 921-10 925. (doi: 10.1073 / pnas.0701170104) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Tatarnic NJ, Cassis G. 2010sexuell samevolution i det traumatiskt inseminerande växtbugg släktet Coridromius. J. Evol. Biol. 23, 1321-1326. (doi: 10.1111 / j. 1420-9101. 2010.01991.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Eberhard WG. 2015. Kryptiskt kvinnligt val och andra typer av sexuellt urval efter samlag. I kryptiskt kvinnligt val i Leddjur (eds Peretti av, Aisenberg A), S.1-26. Cham, Schweiz: Springer International Publishing. Crossref, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Kamimura Y, Lienhard C. 2014kvinnlig penis, manlig vagina och deras korrelerade utveckling i en grottinsekt. Curr. Biol. 24, 1006-1010. (doi: 10.1016 / j. unge.2014.03.022) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2000a nytt släkt av Prionoglarididae från en Namibisk grotta (Insecta: Psocoptera). Rev suisse Zool. 107, 871-882. (doi: 10.5962 / bhl.del.80152) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C. 2007beskrivning av ett nytt afrikanskt släkt och en ny stam av Speleketorinae (Psocodea: Psocoptera: Prionoglarididae). Rev suisse Zool. 114, 441-469. (doi: 10.5962 / bhl.del.80399) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, holu Caga O, Grafitti G. 2010två nya grottboende Prionoglarididae från Venezuela och Namibia (Psocodea: ’Psocoptera’: Trogiomorpha). Rev suisse Zool. 117, 185-197. (doi: 10.5962 / bhl.del.117780) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Oliveira do Carmo T, Ferreira RL. 2010ett nytt släkt av Sensibilibillini från brasilianska grottor (Psocodea: ’Psocoptera’: Prionoglarididae). Rev suisse Zool. 117, 611-635. (doi: 10.5962 / bhl.del.117600) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2013EN ny art av Neotrogla från brasilianska grottor (Psocodea: ’Psocoptera’: Prionoglarididae). Rev suisse Zool. 120, 3-12. ISI, Google Scholar
  • Lienhard C, Ferreira RL. 2015granskning av brasilianska grottpsocider av familjerna Psyllipsocidae och Prionoglarididae (Psocodea: ’Psocoptera’: Trogiomorpha) med en nyckel till de sydamerikanska arterna i dessa familjer. Rev suisse Zool. 122, 121-142. ISI, Google Scholar
  • Kamimura Y, Yoshizawa K. 2017sex Roll återföring. I Encyklopedi av djurkognition och beteende (eds Vonk J, Shackelford TK). Berlin, Tyskland: Springer. Google Scholar
  • Kamimura Y. 2012korrelerade evolutionära förändringar i Drosophila kvinnliga könsorgan minskar den möjliga infektionsrisken orsakad av manlig copulatorisk sår. Uppför dig. Ecol. Sociobiol. 66, 1107-1114. (doi: 10.1007 / s00265-012-1361-0) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Bergsten J, Miller KB. 2007phylogeny av dykbaggar avslöjar en coevolutionär vapenlopp mellan könen. PLoS EN 2, e522. (doi: 10.1371 / tidskrift.pone.0000522) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Parker GA. 1979sexuellt urval och sexuell konflikt. Vid sexuellt urval och reproduktiv konkurrens hos insekter (eds Blum MS, Blum NA), s.123-166. New York, NY: akademisk Press. Google Scholar
  • Gavrilets s, Arnqvist G, Friberg U. 2001utvecklingen av kvinnlig kompisval genom sexuell konflikt. Proc. R. Soc. Lond. B 268, 531-539. (doi: 10.1098/rspb.2000.1382) länk, ISI, Google Scholar
  • Hayashi TI, Vose M, Gavrilets S. 2007genetisk differentiering genom sexuell konflikt. Evolution 61, 516-529. (doi: 10.1111 / j. 1558-5646. 2007.00059.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Reinhold K, Kurtz J, Engqvist L. 2002cryptic manligt val: spermier allokeringsstrategier när kvinnlig kvalitet varierar. J. Evol. Biol. 15, 201-209. (doi: 10.1046 / j. 1420-9101. 2002. 00390.X) Crossref, ISI, Google Scholar
  • Yoshizawa K, Ferreira RL, Yao I, Lienhard C, Kamimura Y. 2018Datasets för molekylär fylogeni och genital utveckling av Prionoglarididae (Insecta: Psocodea). Figshare (doi:10.6084 / m9.figshare.6452816) Google Scholar

Lämna ett svar

Din e-postadress kommer inte publiceras. Obligatoriska fält är märkta *